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    Plan détaillé Texte intégral Les composantes du risque de maladies à tiques Les principaux facteurs qui conditionnent le risque de maladies à tiques L’apport de la modélisation pour évaluer le risque de maladies à tiques Conclusions et perspectives Bibliographie Auteurs

    Tiques et maladies à tiques

    Ce livre est recensé par

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    Table des matières

    8. Modification et modélisation du risque de maladies transmises par les tiques

    Maud Marsot, Thierry Hoch, Grégoire Perez, Elsa Léger, Hélène Verheyden, Céline Richomme et Gwenaël Vourc’h

    p. 239-258

    Texte intégral Bibliographie Auteurs

    Texte intégral

    1Dans ce chapitre, nous étudions le risque pour l’homme ou les animaux domestiques d’être infectés par un agent infectieux (bactérie, parasite ou virus) transmis par les tiques, appelé par la suite « risque de maladies à tiques ». Nous examinons les différentes composantes de ce risque, les facteurs qui l’influencent et comment la modélisation peut permettre de mieux le caractériser et le prédire. Nous nous intéressons principalement aux risques liés aux tiques dures, qui ont pour caractéristique de se poster sur la végétation à l’affût de leur hôte (cf. chap. 2). L’état de nos connaissances sur les tiques molles, le plus souvent endophiles, rend difficile la formalisation mathématique en vue de modéliser la transmission d’agents pathogènes par ces espèces de tiques et donc la modélisation du risque.

    Les composantes du risque de maladies à tiques

    2Le risque pour l’homme ou pour un animal de développer une maladie due à un agent infectieux transmis par les tiques dépend 1) de la probabilité de contact avec une tique infectée, mais aussi 2) de la probabilité d’infection une fois le contact réalisé (fig. 1).

    3La probabilité de contact entre une tique infectée et un hôte dans un endroit donné a deux composantes : une composante « tique » liée aux densités de tiques infectées en quête d’hôtes à l’affût sur la végétation, et une composante « hôte » liée à la présence et au comportement de l’hôte dans l’environnement où les tiques sont présentes. Le premier terme est en général appelé « risque acarologique* ». Il est très utilisé, car il permet de cartographier le risque associé à l’environnement et d’étudier les facteurs influençant la présence de tiques infectées sur la végétation. Pour les tiques triphasiques* (comme Ixodes ricinus), le risque acarologique est souvent estimé par la densité de nymphes infectées en quête d’hôtes, car pour plusieurs espèces de tiques, on considère que cette stase* est la plus importante pour le risque de transmission à l’homme. En effet, les larves sont rarement infectées (sauf en cas de transmission transovarienne*) et les adultes sont moins nombreux et plus faciles à détecter que les nymphes. Ce risque acarologique peut être à son tour décomposé en deux composantes : les densités de nymphes à l’affût dans un environnement et la prévalence d’infection des nymphes. Dans le cas des tiques monophasiques* (comme Rhipicephalus microplus) le risque acarologique va être directement lié à la densité de larves en quête d’hôte et au taux de transmission transovarienne des agents pathogènes associés (Howell et al., 2007). Les principaux facteurs influençant les densités de tiques et leur dynamique ont été développés dans le chapitre 3 et ne seront pas répétés ici. Aussi, pour éviter des redondances, dans la suite du présent chapitre, nous nous focalisons surtout sur la composante « prévalence d’infection des nymphes » du risque acarologique. Concernant la présence et le comportement de l’hôte dans l’environnement, il s’agit de comprendre quelles activités favorisent le contact avec des tiques infectées. Pour l’homme, les activités de loisirs ou de recherche de ressources alimentaires (chasse, récolte de champignons) et les activités professionnelles (foresterie) peuvent conduire des personnes à fréquenter des zones à fort risque acarologique. Chez les animaux domestiques, le contact pourrait être favorisé aussi par le comportement de l’homme, et notamment par ses méthodes d’élevage (Stachurski et Adakal, 2010). La composante comportementale du risque est alors importante, mais rarement étudiée, car complexe et nécessitant des approches multidisciplinaires (écologie, infectiologie, géographie, zootechnologie et sociologie).

    Figure 1. Composantes du risque de maladies à tiques.

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    Le risque pour un hôte de développer une maladie transmise par les tiques dépend : 1) de sa probabilité de contact avec une tique infectée (interactions comportementales), résultant elle-même de l’interaction entre la densité de tiques à l’affût et leur prévalence d’infection (autrement dit, du risque acarologique) ; 2) de la probabilité d’infection une fois le contact établi avec un hôte. Cette probabilité dépend de la sensibilité de l’hôte à une piqûre de tique et aux agents infectieux (interactions immunologiques).

    4La probabilité d’infection décrit les conséquences du contact entre une tique infectée et un hôte. En effet, de ce contact ne découle pas forcément une maladie, car il dépend de la sensibilité de l’hôte aux tiques et aux agents pathogènes. Après une rencontre entre une tique infectée et un hôte, il faut que la tique puisse se nourrir sur l’hôte de manière à ce que l’agent infectieux soit transmis, et que ce dernier s’établisse et provoque une maladie. Il peut arriver que la tique, bien que présente sur l’hôte, ne se nourrisse pas, en raison de différents paramètres liés à sa préférence trophique (hôte de prédilection ou non) ou de la résistance de l’hôte (cf. chap. 4 et 6). Si l’agent infectieux est transmis suite à la piqûre, l’hôte peut s’en débarrasser rapidement, grâce à ses défenses immunitaires* innées ou acquises (cf. chap. 7). Dans les deux cas, l’infection de l’hôte n’a pas lieu et l’agent infectieux ne sera pas transmis à un nouveau vecteur.

    Les principaux facteurs qui conditionnent le risque de maladies à tiques

    5Déterminer les facteurs qui influencent le risque de maladies à tiques pour l’homme et les animaux domestiques est un challenge majeur en santé publique et vétérinaire. Le cycle des agents infectieux transmis par les tiques est un complexe d’interactions écologiques entre de nombreuses espèces à des échelles multiples, influencées par les conditions environnementales et le comportement des hôtes (LoGiudice et al., 2008). Une approche basée sur le dénombrement des cas et la recherche des facteurs de l’environnement ou des facteurs liés à l’hôte influençant ce risque (fig. 1) peut être utilisée pour étudier le risque de maladies à tiques. Cette approche nécessite à la fois un recensement exhaustif des cas et la détermination précise de l’endroit où les personnes se sont infectées, ce qui est souvent difficile à mettre en œuvre étant donné l’ubiquité des tiques. Cependant, à partir d’une telle approche, des études ont montré l’impact sur le risque de maladies à tiques de certaines caractéristiques environnementales telles que le climat (Ogden et al., 2005) ou les caractéristiques des sols (Guerra et al., 2002), et de facteurs biotiques tels que la dynamique de circulation des agents infectieux (Telfer et al., 2010), la dynamique des populations de tiques vectrices (Ostfeld et al., 2006) et de leurs nombreux hôtes vertébrés (Ostfeld et LoGiudice, 2003). Ici, nous nous intéressons à trois principaux facteurs pouvant influencer le risque de maladies à tiques : la modification des communautés d’hôtes, le changement climatique et le comportement favorisant les contacts avec les tiques.

    Modifications de la composition des communautés d’hôtes

    6La composition de la communauté d’hôtes vertébrés dans un écosystème est primordiale dans la détermination du risque de maladies à tiques. La diversité spécifique des communautés d’hôtes est caractérisée par le nombre d’espèces présentes et leur abondance (Krebs, 1999). Elle est susceptible d’être affectée par les conditions environnementales et les interactions entre espèces, comme des perturbations d’habitat, l’introduction d’espèces et la modification de la communauté de prédateurs. Ainsi, la variation de l’abondance des chevreuils (hôtes majeurs des tiques d’Ixodes ricinus, cf. chap. 3) entraîne généralement une modification du risque de transmission de maladies à tiques. En Europe, par exemple, la circulation de l’encéphalite à tique (Tick‑Borne Encephalitis -TBE, cf. chap. 7) est modifiée non seulement lors d’un changement de la qualité de l’habitat des micromammifères, qui affecte l’abondance de ces réservoirs* principaux du virus, mais aussi avec des changements dans l’abondance des chevreuils qui affectent la densité en tiques (Rizzoli et al., 2009).

    7Une perturbation dans la communauté d’hôtes peut favoriser des populations d’hôtes d’espèces opportunistes, ayant souvent une forte compétence de réservoir* d’agents infectieux, et modifiant ainsi le risque de transmission de maladies associées. En Amérique du Nord par exemple, la souris à pattes blanches (Peromyscus leucopus) est à la fois l’espèce la plus abondante, la plus compétente pour les bactéries responsables de la maladie de Lyme et l’hôte majeur des larves de tiques (Keesing et al., 2010 ; Hersh et al., 2014). Cette espèce contribue donc à infecter une forte proportion de tiques au sein des communautés forestières. De plus, du fait de la résilience de cette espèce aux modifications du paysage, on la retrouve dans des communautés à forte comme à faible richesse spécifique. Par opposition, l’opossum de Virginie (Didelphis virginiana), qui est un hôte peu compétent pour ces mêmes bactéries, et qui tue la grande majorité des tiques qui tentent de se nourrir sur lui, est en général absent des forêts dégradées où les souris sont abondantes. Quand l’habitat est perturbé et donc la communauté d’hôtes est modifiée, l’hôte peu compétent – ici l’opossum – disparaît, tandis que l’hôte permettant l’augmentation du risque de transmission – la souris – reste. Dans les forêts avec une grande diversité d’hôtes, il y a alors une plus forte probabilité que les tiques se nourrissent sur un vertébré moins compétent que la souris à pattes blanches, ce qui « dilue » le risque de transmission (LoGiudice et al., 2003). Cet effet est appelé « effet de dilution* ». L’incompétence du chevreuil à être réservoir du virus de l’encéphalite à tique ou des bactéries responsables de la maladie de Lyme pourrait aussi conduire à un effet de dilution. En effet, la prévalence du virus de l’encéphalite à tique chez les tiques et les rongeurs diminue lorsque la densité de chevreuils est forte (Cagnacci et al., 2012). À l’inverse, le chevreuil peut avoir un effet positif sur la circulation de ces agents infectieux en favorisant une plus forte densité de tiques et donc la possibilité d’une transmission directe entre les tiques par le mécanisme de co-repas* (Kiffner et al., 2012). Comme le montrent de nombreuses études qui ont testé cet effet de dilution, il apparaît finalement que dans certaines conditions une augmentation de la richesse en espèces s’accompagne bien d’une baisse du risque de maladies à tiques, alors que dans d’autres, l’effet inverse est observé (Salkeld et al., 2013). En effet, malgré la présence d’hôtes incompétents, l’augmentation de la densité d’hôtes compétents pour le gorgement des tiques favorise leur survie et accroît la densité de nymphes infectées, conduisant ainsi à une amplification plutôt qu’à une dilution du risque (Ogden et Tsao, 2009).

    8De même, la modification de la communauté de prédateurs peut avoir une influence sur le risque de transmission. Un prédateur peut en effet modifier les mouvements des hôtes, diminuer les contacts avec les agents infectieux, ou consommer préférentiellement des proies infectées, entraînant ainsi un effet de dilution. Ces mécanismes de réduction et d’augmentation pourraient aussi fonctionner simultanément. Une espèce prédatrice peut à la fois réduire l’abondance des individus infectés tout en augmentant les taux de contact entre les hôtes infectés et sensibles, résultant en un effet global imprévisible (Keesing et al., 2006). Par ailleurs, la diminution de la prédation peut avoir des effets en cascade, entraînant une augmentation de la densité des petits mammifères, hôtes réservoirs importants dans le cycle des tiques, et donc une augmentation de la densité et de l’infection des nymphes (Levi et al., 2012).

    9L’introduction d’une nouvelle espèce au sein d’une communauté d’hôtes peut aussi modifier la circulation des agents infectieux vectorisés par les tiques, notamment en augmentant la prévalence d’infection des espèces réservoirs autochtones, si l’espèce introduite est à la fois un réservoir compétent et capable d’héberger de fortes charges en tiques (Marsot et al., 2013). Par exemple, il a été montré que le tamia de Sibérie (Tamias sibiricus barberi), écureuil introduit dans des forêts périurbaines en France, produit environ 8,5 fois plus de tiques infectées par Borrelia burgdorferi sensu lato que le campagnol roussâtre (Myodes glareolus) et le mulot sylvestre (Apodemus sylvaticus), deux hôtes réservoirs autochtones connus. Ainsi, le tamia contribue au risque acarologique en augmentant la prévalence d’infection des nymphes plutôt que leurs densités. Même l’introduction des nouvelles espèces végétales au sein d’un écosystème peut modifier le risque acarologique par son impact sur l’utilisation de différents types d’habitat par des hôtes. Par exemple, Allan et al. (2010) ont montré que le cerf de Virginie (Odocoileus virginianus), hôte important des tiques et réservoir d’agents infectieux, utilise plus fréquemment des zones envahies par le chèvrefeuille (Lonicera maackii), entraînant une augmentation du nombre de tiques infectées dans les zones envahies de chèvrefeuille par rapport aux zones adjacentes sans chèvrefeuille.

    10En fonction des écosystèmes étudiés, il est donc primordial d’évaluer la contribution des différentes espèces de la communauté d’hôtes à la circulation des maladies à tiques pour pouvoir faire des prédictions robustes quant au risque acarologique local. Différentes méthodes peuvent être utilisées : 1) par capture d’hôtes et caractérisation de leur prévalence d’infection, de leur charge en tiques, de leur abondance et de leur compétence de réservoir (Marsot et al., 2013) ; 2) par évaluation de la proportion de nymphes à l’affût infectées produites par espèce d’hôtes en attribuant chaque génotype d’agent infectieux identifié chez les tiques à des espèces hôtes (signature génétique, Brisson et al., 2008) ; ou encore 3) par quantification directe de la proportion de repas sanguins des tiques attribués aux différents hôtes par recherche de traces d’ADN de l’hôte dans les tiques à l’affût (repas de la stase précédente) (Humair et al., 2007).

    Les changements climatiques

    11Les changements climatiques jouent un rôle prépondérant dans les modifications actuelles de la distribution spatiale et de l’abondance de nombreuses espèces de tiques et des agents infectieux qu’elles transmettent (Léger et al., 2013). En effet, ils entraînent des variations directes de la température, des précipitations et de l’humidité qui ont des effets indirects sur la végétation et sur la diversité, l’abondance et le comportement des hôtes des tiques (Githeko et al., 2000 ; Sutherst, 2001 ; Gray et al., 2009). Le climat peut ainsi agir, directement, sur la survie des tiques, leur vitesse de développement, leur activité de quête, ou, indirectement, sur la disponibilité des hôtes via une chaîne de processus environnementaux (Jones et al., 1998 ; Ogden et al., 2005 ; Hancock et al., 2011 ; Medlock et al., 2013). Toutes ces variations peuvent alors avoir d’importantes conséquences sur le risque de maladies à tiques (Léger et al., 2013). Nous développons ici trois exemples de maladies à tiques dont le risque est impacté par les changements climatiques : la maladie de Lyme, l’encéphalite à tique et les rickettsioses.

    12Une étude récente a montré que les tiques de l’espèce I. ricinus infectées par les agents de la maladie de Lyme (Borrelia burgdorferi sensu lato) survivaient mieux aux conditions stressantes de température et d’hygrométrie (chaleur et sécheresse) que les tiques non infectées (Herrmann et Gern, 2010). Cette étude faisait suite à l’observation, entre 1999 et 2005, d’une augmentation significative de la prévalence des bactéries chez les tiques sur un site en Suisse, alors que la température avait augmenté de 1,5 °C en moyenne et le déficit en saturation avait montré une élévation marquée (Jouda et al., 2004 ; Morán‑Cadenas et al., 2007).

    13De même, l’incidence et la distribution de l’encéphalite à tique ont considérablement augmenté en Europe au cours des dernières décennies (Randolph, 2004 ; Šumilo et al., 2008 b ; Süss, 2008, 2011). Le réchauffement climatique global serait en partie responsable de cette augmentation. Ce phénomène, en accroissant l’aire de répartition, la survie et la période d’activité des tiques sur l’année, favoriserait de manière indirecte le gorgement, ainsi que le taux de rencontre des tiques avec les hôtes, incluant l’homme et ses animaux domestiques, augmentant ainsi la transmission du virus (Lindgren et Gustafson, 2001 ; Süss, 2008 ; Gray et al., 2009 ; Jaenson et al., 2012).

    14Un dernier exemple concerne l’augmentation du risque de transmission de rickettsies (responsables entre autres de la fièvre boutonneuse méditerranéenne et de la fièvre pourprée des montagnes Rocheuses) par les tiques de l’espèce Rhipicephalus sanguineus. Habituellement, ces tiques infestent préférentiellement les chiens et occasionnellement l’homme (Parola et al., 2008). Or, les fortes températures entraînent une agressivité accrue de ces tiques pour des hôtes inhabituels et notamment l’homme, expliquant l’augmentation des piqûres de cette espèce de tique l’été, et donc la recrudescence de cas groupés de rickettsioses pendant les périodes caniculaires (Parola et al., 2008 ; Socolovschi et al., 2009).

    15Ainsi, en modifiant l’écologie du vecteur et de ses hôtes, les changements climatiques peuvent avoir des conséquences importantes sur la distribution, la prévalence, et de ce fait, la transmission des agents infectieux associés aux tiques. Les prédictions sur l’expansion de la distribution des tiques du fait des changements climatiques sont inquiétantes, car de récentes études ont montré que les limites de dispersion de leurs agents infectieux ont tendance à être beaucoup plus faibles que celles de leurs tiques vectrices (Humphrey et al., 2010 ; Gómez‑Díaz et al., 2011). Cela suggère que, une fois le vecteur établi dans un nouvel environnement, les agents infectieux qu’il transmet peuvent faire rapidement leur apparition. Cependant, l’influence actuelle des changements climatiques sur la répartition des tiques et la prévalence des maladies à tiques reste encore relativement inconnue et pourrait être surestimée suivant la capacité des tiques à s’adapter aux changements environnementaux (cf. Introduction).

    Le comportement de l’homme comme facteur d’exposition aux maladies à tiques

    16Pour évaluer le risque de maladies à tiques, il faut intégrer toutes les composantes du risque, incluant le comportement humain en relation avec l’environnement (Randolph et al., 2008). Si un lieu présente des densités de tiques infectées très fortes, mais qu’il n’est pas fréquenté par l’homme, le risque sera faible. Certaines activités de loisirs (comme la randonnée) et de recherche de ressources alimentaires (récolte de champignons, chasse) ou certaines professions (forestier, agriculteur) favorisent la rencontre avec les tiques (Tomao et al., 2005 ; Randolph et al., 2008). De même, certaines pratiques d’exploitation des ressources, comme les changements de gestion des forêts, modifient le fonctionnement des écosystèmes, ce qui peut augmenter le risque de transmission (Rizzoli et al., 2009). Il est donc nécessaire de comprendre le rôle des facteurs socio-économiques dans l’exposition aux maladies transmises par les tiques (Šumilo et al., 2008b ; Lambin et al., 2010).

    17Pour mieux appréhender ces facteurs, des études se basant sur les données existantes depuis les années 1970 sur l’encéphalite à tique et intégrant toutes les composantes du risque ont été réalisées (Randolph, 2010). Une augmentation du nombre de cas dans les pays d’Europe centrale et de l’Est a ainsi été observée au moment de la chute du bloc soviétique (1992‑1993, fig. 2 ; Randolph et Šumilo, 2007 ; Šumilo et al., 2007 ; Šumilo et al., 2008a). En particulier, dans les pays Baltes, si les facteurs environnementaux expliquent la moitié de la variation spatiale de l’incidence de la maladie de 1993 à 1998, l’augmentation n’est pas homogène au niveau régional, à l’inverse des changements climatiques à cette même échelle (Šumilo et al., 2006 ; Šumilo et al., 2007). Un sondage commandé par le ministère en charge des Affaires sociales et de la Santé de Lettonie a montré que les personnes qui avaient les revenus les plus bas, une moins bonne éducation et vivant à la campagne se rendaient plus souvent en forêt, principalement pour la collecte de ressources (baies, champignons, Šumilo et al., 2007). Ces personnes ont été aussi les moins vaccinées contre la TBE et les plus souvent infectées par le virus (Šumilo et al., 2007 ; Šumilo et al., 2008a ; Šumilo et al., 2008b). La transition politique en Europe de l’Est a eu un impact socio-économique conduisant la population de certains pays à une plus grande pauvreté et à un fort taux de chômage. Cette baisse de revenus a imposé un retour vers la pratique de la cueillette et de la chasse comme source d’approvisionnement, provoquant une plus forte exposition aux tiques et donc à l’encéphalite à tique (Bormane et al., 2004 ; Randolph et Šumilo, 2007 ; Šumilo et al., 2008b). À cela, s’ajoute une transition de la politique agricole à cette période conduisant à l’abandon de terres cultivées et à la baisse de l’utilisation de pesticides, favorisant l’abondance des micromammifères (Randolph et Šumilo, 2007 ; Šumilo et al., 2008b). Par ailleurs, entre 1999 et 2003 en Lettonie et en Lituanie, non seulement une relation négative entre incidences de l’encéphalite à tique et taux de vaccination a été mise en évidence, mais la baisse d’incidence était plus importante qu’attendue par rapport au taux de vaccination, suggérant une relation complexe entre perception du risque (liée à l’incidence de la maladie) et effet des campagnes de vaccination et de prévention auprès de la population (fig. 2 ; Šumilo et al., 2006 ; Šumilo et al., 2008a). Tous ces travaux mettent donc clairement en évidence le rôle conjoint de facteurs environnementaux et socio-économiques, ici le régime économique et la politique de santé publique, dans l’épidémiologie de l’encéphalite à tique.

    18Les facteurs socio‑économiques jouent un rôle variable dans l’incidence d’autres maladies à tiques. Par exemple, une étude visant à comparer la séroprévalence de travailleurs agricoles et forestiers par rapport au reste de la population en Toscane (Italie) a montré une plus forte exposition des premiers aux bactéries de la maladie de Lyme (Tomao et al., 2005). De même, un sondage réalisé dans le sud-est de la Pologne a aussi montré un plus fort taux de piqûres chez les personnes ayant une profession les exposant directement aux tiques (agriculteurs et forestiers). Cependant, ces individus plus exposés avaient aussi un niveau plus important de protection contre les piqûres de tique par rapport aux citadins, mais une connaissance souvent faible et variable des risques liés aux piqûres de tiques (Bartosik et al., 2008). Les changements de pratiques agricoles (utilisation de terres et conditions d’élevage), conjointement avec des changements climatiques, peuvent quant à eux modifier le risque d’exposition du bétail (L’Hostis et Seegers, 2002). En sachant qu’à travers le monde, les éleveurs ont des conceptions empiriques et parfois irrationnelles sur les maladies du bétail en général et sur les maladies à tiques en particulier, ainsi que sur leur contrôle (van Veen, 1997).

    Figure 2. Incidence de l’encéphalite à tique et nombre de vaccinations en Lettonie de 1970 à 2006 et corrélation de l’incidence et du nombre de vaccinations à t + 2 ans.

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    Le taux d’incidence de l’encéphalite à tique est représenté par des barres et le nombre de vaccinations par la ligne. On constate une augmentation de l’incidence à partir de 1991, un pic en 1994-1995, puis une baisse. Parallèlement, le nombre de vaccinations augmente et atteint un pic avec un décalage de 2 ans. En haut à gauche, la corrélation entre l’incidence de l’encéphalite à tique et le nombre de vaccinations à t + 2 ans, R² = 0,59.
    D’après Šumilo et al. (2008a).

    19Le contexte socioculturel, la profession, le statut social, le niveau d’éducation et le niveau de prévention sanitaire modulent donc l’exposition des populations humaines aux maladies à tiques. De même, le niveau de connaissance de ces maladies par les éleveurs, le mode de gestion des troupeaux qui en découlent et l’accès aux soins vétérinaires sont des paramètres importants de compréhension du risque acarologique pour le bétail et ses conséquences économiques pour les populations touchées. Ainsi, les facteurs socio‑économiques et leurs interactions éventuelles avec les facteurs environnementaux doivent être pris en compte pour une meilleure compréhension et prévention de ces maladies.

    L’apport de la modélisation pour évaluer le risque de maladies à tiques

    20Pour estimer le risque de maladies à tiques, il est essentiel de connaître l’aire de distribution du ou des vecteurs (cf. chap 2, Madder et al., 2013), mais aussi sa capacité à se déplacer, et donc à envahir de nouvelles zones sous des conditions particulières, sa compétence à être infecté et infectant, ainsi que sa capacité à rencontrer des hôtes sensibles et capables de transmettre l’agent infectieux concerné (cf. chap. 4). Tous ces paramètres peuvent être inclus dans des modèles (Otto et Day, 2007) qui s’intéressent aux processus de transmission de l’agent infectieux et de dynamique de populations (cf. chap. 3). Deux approches principales de modélisation du risque de maladies à tiques sont possibles. La première, essentiellement descriptive, consiste à caractériser et cartographier le risque, puis à identifier des zones à risque à partir de données réelles (cartographie du risque). Sa capacité de prédiction ou valeur prédictive* est faible sauf pour un événement survenant dans les mêmes conditions. La seconde approche, plus généralisable, a pour objectif de modéliser les mécanismes mis en jeu dans des systèmes tiques-agents infectieux-hôtes réservoirs afin de prédire le potentiel de propagation des maladies vectorielles (modèles mathématiques).

    La cartographie du risque

    21Pour réaliser des cartes de risque de maladies vectorielles, il est nécessaire de disposer d’un très grand nombre de données permettant de caractériser les patrons géographiques du risque de transmission. Le risque de transmission de la maladie de Lyme a ainsi été cartographié pour l’est des États-Unis à partir de la détermination du taux d’infection des nymphes d’I. scapularis sur plus de 300 sites. Les densités de nymphes infectées ont été évaluées, caractérisant ainsi le risque acarologique sur l’ensemble de la zone d’étude (fig. 3a, « Densité de nymphes infectées d’Ixodes scapularis prédites par un modèle de cartographie des densités de nymphes à l’affût et densité de nymphes infectées observées sur le terrain », cf. hors-texte, page 7 ; Diuk‑Wasser et al., 2012). Des facteurs environnementaux permettant de prédire la présence et la densité de nymphes infectées ont été mis en évidence (altitude, taux d’humidité, température) et ont ensuite été utilisés pour modéliser les zones à risque (fig. 3 b, « Zones à risque élevé ou faible », cf. hors-texte, page 8), à partir d’un modèle de régression prenant en compte la forte agrégation des tiques dans l’environnement et le fait qu’il y ait des zones sans tique (densités égales à zéro). Ce travail a permis de formaliser une carte du risque, constituée de deux zones de risque élevé de maladie de Lyme, utile pour améliorer la surveillance de la maladie et la mise en place de programmes de contrôle.

    22Les modèles permettant la cartographie du risque de maladies à tiques servent aussi à évaluer le risque d’introduction d’agents infectieux, via la migration de tiques infectées ou d’hôtes infectés (ou véhiculant des tiques infectées). Ces modèles prennent alors en compte la probabilité pour une tique de disperser (temps d’accroche, survie sur l’hôte) et d’envahir durablement de nouveaux territoires grâce à ses hôtes vertébrés migrants (survie en phase libre dans un nouvel environnement, capacité de diapause ou de métamorphose, disponibilité en hôtes). Ils prennent aussi en compte la compétence vectorielle des tiques (capacité à s’infecter, à maintenir, à multiplier et à retransmettre l’agent infectieux). Une approche par cartographie du risque de l’émergence du virus hémorragique de la fièvre de Crimée‑Congo en Europe a par exemple été proposée en incluant à la fois les routes potentielles de dispersion du virus (grâce à la migration transméditerranéenne d’oiseaux transportant des tiques infectées d’Afrique vers l’Europe), la probabilité de survie des tiques, et la répartition des tiques vectrices et de leurs hôtes réservoirs (Gale et al., 2010).

    Des modèles mathématiques pour comprendre et prédire le risque

    23De même que pour les modèles de dynamique des populations (cf. chap. 3), les modèles mathématiques ou mécanistes* diffèrent des modèles empiriques de cartographie par la démarche de modélisation, qui consiste à développer le modèle en tenant compte des processus biologiques mis en jeu, puis à le valider par confrontation aux données existantes. Concernant les maladies à tiques, deux grands types de modèles mécanistes existent : des modèles statiques*, dont les prévisions ne diffèrent pas dans le temps, et des modèles dynamiques* qui permettent la simulation au cours du temps de la propagation des agents infectieux.

    Modèles statiques : estimer la probabilité de propagation des maladies à tiques

    24Les modèles statiques permettent de quantifier le risque de propagation de maladies à tiques à partir du calcul d’un indicateur appelé R0*, dont la valeur indique si l’agent infectieux va se propager (lorsque R0 > 1). De nombreux travaux se sont attachés à formaliser le calcul du R0 pour des agents infectieux transmis directement, et ce pour différentes structures de contact entre populations (Fulford et al., 2002 ; Heesterbeek, 2002). En revanche, ce calcul est peu développé pour des maladies vectorielles. Des méthodes développées par Hartemink et al. (2008) définissent 5 types d’infectés – les 4 stases de tique (œuf, larve, nymphe ou adulte) et l’hôte vertébré – et quantifient le nombre de nouveaux infectés de chaque type. Les auteurs ont appliqué cette méthode pour calculer le R0 pour la maladie de Lyme et l’encéphalite à tique, en prenant en compte des voies de transmission multiples : transmission directe entre l’hôte vertébré et la tique, transmission de tique à tique par co‑repas et transmission transovarienne. La valeur du R0 augmente fortement avec la fraction de repas sanguins pris sur un hôte compétent pour les deux agents infectieux. Cependant, pour l’encéphalite à tique, leurs résultats suggèrent un rôle majeur du co-repas dans la transmission, puisque la valeur du R0 ne dépasse le seuil de 1 que si le modèle prend en compte ce processus, ce qui n’est pas le cas pour la maladie de Lyme. En utilisant la même méthode, Matser et al. (2009) ont identifié les facteurs influençant fortement la valeur du R0 pour 7 maladies, dont la maladie de Lyme, l’encéphalite à tique, la fièvre hémorragique de Crimée‑Congo et l’anaplasmose (cf. chap. 7). Par ailleurs, en se basant sur un modèle de dynamique de population de la tique Hyalomma marginatum (Estrada‑Peña et al., 2011), et d’équations mathématiques simulant les taux de développement et de mortalité des différentes stases des tiques à partir de paramètres environnementaux (température, taux d’humidité), une aire d’expansion potentielle du virus de la fièvre de Crimée‑Congo a été estimée à l’échelle européenne (Estrada‑Peña et al., 2013). Ces modèles de calcul du R0 permettent d’évaluer la propagation d’une maladie, à partir des connaissances disponibles, même en l’absence de données collectées sur le terrain.

    Modèles dynamiques : simuler au cours du temps la propagation des maladies à tiques

    25Les modèles dynamiques sont utilisés pour simuler au cours du temps la propagation d’un agent infectieux vectorisé. Cette simulation résulte du couplage entre un modèle de dynamique des populations de tiques (cf. chap. 3) et un modèle de transmission de l’agent infectieux. Dans le modèle de dynamique des populations, les tiques et les hôtes sont différenciés selon leur état vis‑à‑vis de la maladie (individus sensibles, infectés ou immunisés). Les transitions entre ces états dépendent des processus de transmission et d’acquisition de l’agent infectieux, de sa persistance d’une stase à l’autre et de la transmission transovarienne chez la tique, et de la réaction immunitaire de l’hôte. La formalisation mathématique de ces processus, ainsi que la définition des paramètres utilisés pour la calibration et la validation des modèles, s’effectuent en fonction de connaissances de la littérature ou de données de terrain. Les modèles dynamiques de maladies à tiques publiés se différencient principalement suivant l’objectif qui leur est assigné : ils peuvent en effet être utilisés pour tester l’influence 1) de changements climatiques, 2) de la diversité des hôtes, 3) du paysage et du mouvement des hôtes au sein de celui-ci ou 4) pour simuler l’impact de stratégie de contrôle des maladies. Ci-dessous, nous donnons plus de détails et des exemples de chaque type de modèle dynamique.

    1. L’influence des changements climatiques est évaluée en effectuant des simulations à long terme suivant des scénarios définis. Ogden et al. (2008) ont simulé des scénarios correspondant à des prévisions de conditions de température pour les années 2020, 2050 et 2080 au Canada, par un modèle de transmission de 3 agents infectieux (Anaplasma phagocytophilum et 2 souches de B. burgdorferi ss, B348 et BL206) via la tique I. scapularis et l’hôte réservoir Peromyscus leucopus (souris à pattes blanches). Dans chaque cas, la « valeur sélective ou fitness* » de l’agent infectieux était notamment estimée par la mortalité des tiques et des hôtes nécessaires à l’arrêt de la propagation (R0 < 1). Globalement, la « fitness » la plus élevée est obtenue pour les agents pathogènes à durée de vie longue, à transmissibilité élevée et à faible caractère pathogène (B. burgdorferi BL206). Cependant, les simulations pour les années 2020 et 2050 suggèrent que cette valeur augmente relativement plus pour des agents pathogènes aux caractéristiques opposées, par exemple A. phagocytophilum, à cause des modifications temporelles dans l’activité des différentes stases de la tique. Le scénario simulé à plus long terme (pour 2080) indique toutefois une extinction de cet agent infectieux. Ce modèle permet alors d’estimer l’impact de changements climatiques sur les trajectoires évolutives des agents infectieux.

    2. Par l’inclusion d’un hôte théorique en supplément de la souris à pattes blanches (P. leucopus), Ogden et Tsao (2009) ont exploré par modélisation la possibilité d’observer un effet des variations de la diversité des hôtes (exemple, effet de dilution) sur le nombre de cas de maladie de Lyme. Leurs résultats montrent qu’une augmentation de l’abondance d’un hôte réservoir moins compétent que la souris à pattes blanches peut engendrer soit une diminution, soit une amplification de l’agent infectieux, en fonction des mécanismes de compétition, des taux de contact entre l’hôte et la tique et de l’immunité de l’hôte vis-à-vis de la tique. Hartfield et al. (2011) ont montré quant à eux qu’un faible effet de dilution est possible dans un système dans lequel les cervidés sont les seuls hôtes incompétents. Enfin, Bolzoni et al. (2012) ont calculé le R0 pour l’encéphalite à tique en fonction de la capacité du milieu* en rongeurs et des densités de chevreuils. La probabilité de propagation de l’agent infectieux (R0 > 1) augmente avec la capacité du milieu en rongeurs. Pour une capacité donnée, cette probabilité est maximale pour une densité de chevreuils intermédiaire, indiquant donc des relations complexes entre densités d’hôtes non compétents et dynamique d’infection.

    3. Afin de prendre en compte les interactions entre plusieurs populations d’hôtes spatialement individualisées, des modèles dits de métapopulation* ont été développés : des populations d’hôtes et de vecteurs sont organisées en sous-populations ou « patchs » et sont plus ou moins reliées par la migration. Différents modèles appliqués à l’ehrlichiose (Gaff et Gross, 2007) ou au virus du « louping‑ill » (Watts et al., 2009) ont ainsi mis en évidence l’importance des migrations d’hôtes sur la dynamique d’infection ; le mouvement des hôtes (et avec eux, des tiques) pouvant expliquer une partie des écarts entre le modèle initial et les données. La spatialisation peut aussi être considérée de manière plus complexe que par des métapopulations, en simulant notamment l’influence de l’hétérogénéité du paysage et de la fragmentation sur, par exemple, la propagation du virus du « louping‑ill » affectant les moutons (modèle par réaction-diffusion, Jones et al., 2011), ou sur le risque de maladie de Lyme (approche par automate cellulaire, Li et al., 2012). Dans les deux cas, les modèles suggèrent un rôle important de l’hétérogénéité du paysage et une augmentation, avec la fragmentation, de la propagation des agents infectieux dans les pâtures et une diminution dans les habitats boisés, en raison d’échanges accrus entre les deux types d’habitats.

    4. Outre leur utilisation pour comprendre l’écologie des tiques et la propagation des agents pathogènes, les modèles mécanistes permettent de tester des stratégies de contrôle des maladies, comme l’utilisation unique ou en continu d’acaricides pour limiter la taille des populations de tiques à différentes stases (Sutton et al., 2012).

    26Ainsi, Gaff et Gross (2007) ont simulé l’effet d’une alimentation de cerfs de Virginie par du maïs traité à l’ivermectine et ont obtenu une réduction du nombre de tiques et de la prévalence d’Ehrlichia chaffeensis chez les tiques. Hoch et al. (2012) ont testé l’effet d’une application d’un acaricide à chaque printemps sur l’évolution de la prévalence de Babesia divergens chez des bovins et ont mis en évidence une division par deux de la prévalence.

    Conclusions et perspectives

    27Le risque de maladies à tiques pour l’homme ou l’animal dépend à la fois de la probabilité de contact avec une tique infectée et de la sensibilité de l’homme ou de l’animal à la tique et à l’agent infectieux. Ce risque peut être influencé par trois principaux facteurs : la modification des communautés d’hôtes (exemple, introduction d’espèces, effet de dilution), les changements climatiques (qui modifient l’écologie des vecteurs et de leurs hôtes) et le comportement des hôtes, l’exposition aux tiques étant notamment influencée par des facteurs socio-économiques chez l’homme. Les modèles mécanistes permettent d’évaluer le risque de maladies à tiques, mais sont souvent des modèles complexes qui nécessitent de connaître certains paramètres, parfois difficiles, voire impossibles à estimer. Ainsi, en fonction de la question posée et des données dont on dispose, des approches complémentaires de cartographie peuvent être développées. Ces deux types de modèles ont déjà fourni des informations clés pour comprendre le risque des maladies à tiques et ont généré des prédictions à tester avec des données empiriques. Les développements futurs en modélisation s’orientent vers la prise en compte explicite des caractéristiques spatiales déterminant les déplacements des hôtes et des tiques, notamment à l’échelle du paysage.

    Bibliographie

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    10.1016/S0020-7519(01)00203-X :

    Sutton A. J., Karagenc T., Bakirci S., Sarali H., Pekel G., Medley G. F., 2012 – Modelling the transmission dynamics of Theileria annulata: Model structure and validation for the Turkish context. Parasitology, 139: 441-453.

    10.1017/S003118201100223X :

    Telfer S., Lambin X., Birtles R., Beldomenico P., Burthe S., Paterson S., Begon M., 2010 – Species interactions in a parasite community drive infection risk in a wildlife population. Science, 330: 243-246.

    10.1126/science.1190333 :

    Tomao P., Ciceroni L., D’Ovidio M. C., De Rosa M., Vonesch N., Iavicoli S., Signorini S., Ciarrocchi S., Ciufolini M. G., Fiorentini C., Papaleo B., 2005 – Prevalence and incidence of antibodies to Borrelia burgdorferi and to tick-borne encephalitis virus in agricultural and forestry workers from Tuscany, Italy. European Journal of Clinical Microbiology and Infectious Diseases, 24: 457-463.

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    10.1017/S0031182009990424 :

    Auteurs

    • Maud Marsot

      Unité Épidémiologie, laboratoire de Santé animale de Maisons-Alfort, Anses 14, rue Pierre et Marie Curie 94701 Maisons-Alfort cedex. maud.marsot@anses.fr

    • Thierry Hoch

      UMR 1300 Oniris-Inra Biologie, Épidémiologie et Analyse de risque en Santé animale Atlanpole, La Chantrerie, CS 40706 44307 Nantes cedex 3. thierry.hoch@oniris-nantes.fr

    • Grégoire Perez

      UMR 6553 Écobio CNRS-Université de Rennes 1, avenue du Général Leclerc 35042 Rennes cedex et UMR 1300 Oniris-Inra Biologie, Épidémiologie et Analyse de risque en Santé animale Atlanpole, La Chantrerie, CS 40706 44307 Nantes cedex 3. perez.gregoire@gmail.com

    • Elsa Léger

      Mivegec UMR 5290 CNRS-IRD- Université de Montpellier, UR IRD 224 IRD Représentation France-Sud 911, avenue Agropolis, BP 64 501 34394 Montpellier cedex 5. leger.elsa@gmail.com

    • Hélène Verheyden

      UR 035 Inra Comportement et Écologie de la faune sauvage Chemin de Borde Rouge, Auzeville, BP 52627 31326 Castanet Tolosan cedex. helene.verheyden@toulouse.inra.fr

    • Céline Richomme

      Unité Surveillance et Éco-épidémiologie des animaux sauvages, laboratoire de la rage et de la faune sauvage de Nancy, Anses Technopôle agricole et vétérinaire, BP 40009 54220 Malzéville cedex. celine.richomme@anses.fr

    • Gwenaël Vourc’h

      UR 0346 Unité Épidémiologie animale Centre Auvergne-Rhône-Alpes, site de Theix 63122 Saint-Genès-Champanelle. gvourch@clermont.inra.fr

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    Table des matières

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    2011

    Lutte contre la maladie du sommeil et soins de santé primaire

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    Claude Laveissière, André Garcia et Bocar Sané

    2003

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    3. Dynamique des populations de tiques et liaison avec les facteurs environnementaux

    Albert Agoulon, Alain Butet, Thierry Hoch et al.

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    Tiques et maladies à tiques

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    Tiques et maladies à tiques

    Ce livre est cité par

    • Agoulon, Albert. Hoch, Thierry. Heylen, Dieter. Chalvet-Monfray, Karine. Plantard, Olivier. (2019) Unravelling the phenology of Ixodes frontalis, a common but understudied tick species in Europe. Ticks and Tick-borne Diseases, 10. DOI: 10.1016/j.ttbdis.2018.12.009
    • Bourdin, Audrey. Dokhelar, Théo. Bord, Séverine. van Halder, Inge. Stemmelen, Alex. Scherer-Lorenzen, Michael. Jactel, Hervé. (2023) Forests harbor more ticks than other habitats: A meta-analysis. Forest Ecology and Management, 541. DOI: 10.1016/j.foreco.2023.121081
    • Charruau, P. Pérez-Flores, J. Cedeño-Vázquez, JR. Gonzalez-Solis, D. González-Desales, GA. Monroy-Vilchis, O. Desales-Lara, MA. (2016) Occurrence of Amblyomma dissimile on wild crocodylians in southern Mexico. Diseases of Aquatic Organisms, 121. DOI: 10.3354/dao03042
    • Massart, Clémence. (2016) Dynamique des relations santé–environnement. Revue d'anthropologie des connaissances, 10. DOI: 10.3917/rac.033.0587
    • Boulanger, Nathalie. (2018) Rôle immunomodulateur de la salive de tique dans la transmission d’agents infectieux. Biologie Aujourd'hui, 212. DOI: 10.1051/jbio/2019001
    • Fu, Wen. Bonnet, Camille. Figoni, Julie. Septfons, Alexandra. Métras, Raphaëlle. (2021) Exploratory Space–Time Analyses of Reported Lyme Borreliosis Cases in France, 2016–2019. Pathogens, 10. DOI: 10.3390/pathogens10040444
    • Jacquiet, Philippe. Petermann, Julie. Alzieu, Jean-Pierre. (2024) Enjeux et défis des maladies transmises par les tiques de bovins. Le Nouveau Praticien Vétérinaire élevages & santé, 16. DOI: 10.1051/npvelsa/2025023
    • Rataud, Amalia. Henry, Pierre‐Yves. Moutailler, Sara. Marsot, Maud. (2022) Research effort on birds’ reservoir host potential for Lyme borreliosis: A systematic review and perspectives. Transboundary and Emerging Diseases, 69. DOI: 10.1111/tbed.14305
    • Nadal, Clémence. Marsot, Maud. Le Metayer, Gaël. Boireau, Pascal. Guillot, Jacques. Bonnet, Sarah I.. (2022) Spatial and Temporal Circulation of Babesia caballi and Theileria equi in France Based on Seven Years of Serological Data. Pathogens, 11. DOI: 10.3390/pathogens11020227
    • Rataud, Amalia. Galon, Clemence. Bournez, Laure. Henry, Pierre-Yves. Marsot, Maud. Moutailler, Sara. (2022) Diversity of Tick-Borne Pathogens in Tick Larvae Feeding on Breeding Birds in France. Pathogens, 11. DOI: 10.3390/pathogens11080946
    • Bourdin, Audrey. Bord, Severine. Durand, Jonas. Galon, Clemence. Moutailler, Sara. Scherer-Lorenzen, Michael. Jactel, Herve. (2022) Forest Diversity Reduces the Prevalence of Pathogens Transmitted by the Tick Ixodes ricinus. Frontiers in Ecology and Evolution, 10. DOI: 10.3389/fevo.2022.891908
    • Dupraz, Marlène. Leroy, Chloé. Thórarinsson, Thorkell Lindberg. d’Ettorre, Patrizia. McCoy, Karen D.. (2022) Within and among population differences in cuticular hydrocarbons in the seabird tick Ixodes uriae. Peer Community Journal, 2. DOI: 10.24072/pcjournal.164

    Ce chapitre est cité par

    • Hilami, Khaldoune. Godard, Vincent. Noûs, Camille. (2024) Explorer la répartition spatiotemporelle des piqûres de tiques sur les humains en France : la température moyenne comme indicateur du risque acarologique. Cybergeo. DOI: 10.4000/cybergeo.40927
    • Cosson, Jean-François. (2019) Écologie de la maladie de Lyme. Santé Publique, S1. DOI: 10.3917/spub.190.0073

    Tiques et maladies à tiques

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    Marsot, M., Hoch, T., Perez, G., Léger, E., Verheyden, H., Richomme, C., & Vourc’h, G. (2015). 8. Modification et modélisation du risque de maladies transmises par les tiques. In K. D. McCoy & N. Boulanger (éds.), Tiques et maladies à tiques. Marseille: IRD Éditions. https://doi.org/10.4000/books.irdeditions.9056
    Marsot, Maud, Thierry Hoch, Grégoire Perez, Elsa Léger, Hélène Verheyden, Céline Richomme, et Gwenaël Vourc’h. « 8. Modification et modélisation du risque de maladies transmises par les tiques ». In Tiques et maladies à tiques, édité par Karen D. McCoy et Nathalie Boulanger. Marseille: IRD Éditions, 2015. doi:10.4000/books.irdeditions.9056.
    Marsot, Maud, et al. « 8. Modification et modélisation du risque de maladies transmises par les tiques ». Tiques et maladies à tiques, édité par Karen D. McCoy et Nathalie Boulanger, IRD Éditions, 2015, https://doi.org/10.4000/books.irdeditions.9056.

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    McCoy, K. D., & Boulanger, N. (éds.). (2015). Tiques et maladies à tiques. Marseille: IRD Éditions. https://doi.org/10.4000/books.irdeditions.9001
    McCoy, Karen D., et Nathalie Boulanger, éd. Tiques et maladies à tiques. Marseille: IRD Éditions, 2015. doi:10.4000/books.irdeditions.9001.
    McCoy, Karen D., et Nathalie Boulanger, éditeurs. Tiques et maladies à tiques. IRD Éditions, 2015, https://doi.org/10.4000/books.irdeditions.9001.
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