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Manuel de sclérochronologie des poissons

 | 
Jacques Panfili
, 
Hélène de Pontual
, 
Hervé Troadec
, 
et al.

Chapitre II. Différents types de pièce calcifiée

P.J. Wright, J. Panfili, B. Morales-Nin, A.J. Geffen et F.J. Meunier

Texte intégral

1Les pièces calcifiées ont des origines ontogéniques et des propriétés différentes. C’est pourquoi, dans le but d’évaluer les utilisations potentielles des otolithes, des écailles et des tissus squelettiques pour les études de sclérochronologie, il est important de bien comprendre la nature et la formation des accroissements dans ces différentes structures. Dans ce chapitre, nous décrirons la fonction, la morphologie et la structure des différentes pièces calcifiées. Puis, nous ferons une revue des conceptions actuelles des processus d’accrétion et montrerons comment ils sont influencés par les facteurs internes et externes.

A. Otolithes

P.J. Wright, J. Panfili, B. Morales-Nin, A.J. Geffen

1. Description et fonction

2L’oreille interne, qui existe chez tous les Vertébrés Gnathostomes, fonctionne à la fois comme un système auditif qui détecte les ondes sonores et comme un système vestibulaire qui détecte les accélérations linéaires et angulaires, permettant aux organismes de maintenir leur équilibre. Chez les poissons, l’oreille interne est une structure paire noyée dans le crâne, de chaque côté de la tête, près de l’encéphale moyen. Chaque oreille est un ensemble complexe de canaux et de sacs remplis d’endolymphe, un liquide aux propriétés de viscosité spéciales (fig. II.A.1). L’anatomie de ces labyrinthes et la structure des mécanorécepteurs labyrinthiques sont connues chez de nombreuses espèces de poissons (Lowenstein, 1971). Les Téléostéens ont trois canaux semi-circulaires en position orthogonale les uns par rapport aux autres, ce qui permet la détection des accélérations angulaires. Les canaux s’ouvrent dans une série de grandes chambres d’interconnexion ou sacs otiques qui contiennent un tissu sensoriel, la macula, qui détecte les accélérations linéaires et les sons.

3Chez les Ostéichthyens, il y a trois sacs otiques par oreille, chacun contenant une structure calcaire, l’otolithe, qui agit comme un mécanorécepteur stimulant les kinocils de la macula. Les trois sacs otiques sont le sacculus (saccule), l’utriculus (utricule) et la lagena, qui contiennent respectivement la sagitta, le lapillus et l’asteriscus (fig. II.A.l). Chaque otolithe est fixé au-dessus de la macula par une membrane otolithique, dans laquelle se projettent les cils sensoriels. D’après Dunkelberger et al. (1980), la membrane otolithique est divisée en deux zones : a) une zone à structure gélatineuse qui couvre la région sensorielle de la macula et qui présente habituellement une architecture réticulée (en nid d’abeille), b) une zone sous-cupulaire qui est un réseau très lâche de fibres couvrant des régions sensorielles et non sensorielles de la macula. La zone gélatineuse s’étend de la surface de l’otolithe à l’extrémité des cils sensoriels et sa fonction première est probablement la mécanoréception. La lumière du système entier est remplie d’endolymphe. Chez les Ostariophyses, la vessie natatoire intervient dans la stimulation auditive de l’oreille interne (Popper & Fay, 1993).

Figure II.A.1.
Position des otolithes à l’intérieur de l’oreille interne des poissons Téléostéens (modifié d’après Secor et al.,1992).
a) Vue dorsale de l’appareil vestibulaire chez une espèce de Téléostéen typique. La partie supérieure du crâne a été enlevée (en section frontale).
b) Otolithes à l’intérieur du système du labyrinthe chez un poisson Téléostéen typique et chez un Ostariophyse.
Ast = asteriscus ;
Lag = lagena (vestibule) ;
Lap = lapillus ;
Sac = sacculus (vestibule) ;
Sag = sagitta ;
Utr = utriculus (vestibule).

1.1. Description

4Les otolithes des trois paires de sacs otiques diffèrent en taille et en forme (fig. II.A.2). Les différences morphologiques des otolithes tendent à refléter leur phylogénie et leur développement, bien qu’il y ait une variation considérable inter- et intra-spécifique (fig. II.A. 3). Des différences inter-spécifiques de la forme apparaissent être dues à des influences génétiques et environnementales (Lombarte & Lleonart, 1993 ; Nolf, 1995 ; Torres et al., 2000). À cause de leur variation morphologique inter-spécifique, les otolithes se sont avérés utiles en taxonomie (Hecht, 1979), permettant, par exemple, l’étude de la ration alimentaire à partir de contenus stomacaux partiellement digérés (Suter & Morel, 1996 ; Olsson & North, 1997 ; Watanabe & Saito, 1998 ; Alonso et al., 1999, inter alia). De même, les otolithes issus de sites archéologiques et paléontologiques permettent-ils de reconstruire les paléo-environnements et les paléofaunes (Nolf, 1995). La morphométrie des otolithes a aussi été utilisée pour l’identification et l’étude des variations géographiques des populations et des stocks de poissons (Messieh et al., 1989 ; Castonguay et al., 1991 ; Campana & Casselman, 1993 ; Friedland & Reddin, 1994).

Figure II.A.2.
Les trois paires d’otolithes de Vinciguerria nimbaria (Photichthyidae). S, sagitta ; L, lapillus ; A, asteriscus. Échelle = 300 μm (d’après Tomás & Panfili, 2000).

Figure II.A.3
Exemples de formes variées parmi les otolithes d’espèces de poissons profonds (photo V. Allain). Échelle = 10 mm.

5Chez la plupart des espèces, la sagitta est le plus grand des otolithes et c’est donc le plus utilisé dans les études d’estimation de l’âge. Cependant, chez les Ostariophyses, c’est l’asteriscus qui est l’otolithe le plus grand (Adams, 1940). La majeure partie des études sur la formation des otolithes s’est focalisée sur la sagitta et le sacculus. Dans la littérature, le terme « otolithe » est souvent utilisé pour décrire une seule des trois paires, généralement la paire de sagittae, d’où la nécessité de le définir dans toute étude.

6Les otolithes, généralement comprimés latéralement, sont symétriques (droite-gauche), excepté chez les poissons plats (Pleuronectiformes) et les poissons-chats. Des détails de la terminologie utilisée dans la description morphologique des otolithes sont donnés dans la figure II.A.4a. Un otolithe a trois plans d’orientation, les mêmes que ceux du poisson : sagittal, frontal et transversal (fig. II.A.4b). Cette orientation doit être définie soigneusement en décrivant toute préparation d’otolithe et les références doivent toujours être faites à la terminologie standard (exemple : section transversale, sagittale ou frontale). La face proximale de la sagitta possède une gouttière, le sulcus acusticus (fig. II.A.4a, b), qui est en contact avec l’épithélium sensoriel (macula) du sacculus (Dunkelberger et al., 1980 ; Fay, 1980 ; Platt & Popper, 1981). Une sagitta typique a une forme elliptique sur son plan sagittal ; elle est comprimée selon son axe interne-externe, avec une face convexe proximale et une face distale concave et son axe principal de croissance est orienté dans une direction antéro-postérieure (fig. II.A.4). Cependant, chez plusieurs espèces épipélagiques et pélagiques comme les thons, les espacions, les coryphènes, les Cyprinidae et les espèces de profondeur, les faces dorsale et ventrale des otolithes sont asymétriques, leur donnant une forme de papillon.

Figure II.A.4. Section à travers une sagitta typique montrant les différentes parties de cet otolithe (modifié d’après Pannella, 1980).
a) Faces interne et externe d’une sagitta typique.
b) Les trois plans d’orientation d’une sagitta typique.

7Les otolithes, formations extracellulaires, sont constitués d’aragonite, une forme cristallisée de carbonate de calcium, fixée sur une matrice organique composée largement d’une protéine proche de la kératine, l’otoline, qui est riche en résidus aspartate et glutamate (Degens et al., 1969 ; Watabe et al., 1982 ; Morales-Nin, 1987a). L’otolithe s’accroît par l’addition de couches concentriques de protéines et de carbonate de calcium, donnant une structure quelque peu comparable à celle d’un bulbe d’oignon (chap. III.C).

1.2. Fonction

8Le labyrinthe des poissons est impliqué dans le maintien de l’équilibre et il possède des cellules nerveuses qui sont sensibles à la pression, à la gravité, aux mouvements angulaires et aux vibrations sonores (Grassé, 1958 ; Lowenstein, 1971 ; Blacker, 1974). La pars superior du labyrinthe (canaux semi-circulaires et utriculus) est concernée par les informations posturales alors que la pars inferior (sacculus et lagena) est le récepteur sonore (fig. II.A.l). Les otolithes des Téléostéens sont similaires, mais en beaucoup plus grand, aux otoconies des autres Vertébrés. Les otolithes sont impliqués dans la mécano-réception, agissant comme transducteurs de sons électromécaniques et de déplacements, convertissant les forces de cisaillement en impulsions électriques par déformation des kinocils de l’organe nerveux terminal ou macula dans l’oreille interne du poisson (Popper & Hoxter, 1981). Les mouvements relatifs entre l’épithélium sensoriel et l’otolithe tordent les paquets de cils et stimulent le nerf crânien VIII. Les otolithes ajoutent leur inertie de masse à la couche gélatineuse des trois sacs otiques, augmentant leur sensibilité aux forces de gravitation et d’accélération linéaire (Ross & Pote, 1984). Le sulcus acusticus de l’otolithe a une relation directe avec la macula de l’épithélium vestibulaire qui est directement connectée avec le nerf auditif (Grassé, 1958). Les systèmes récepteurs sont assez différents chez les Ostariophyses, chez qui l’oreille interne est en contact avec la vessie natatoire par l’intermédiaire d’un complexe d’os connu comme l’organe de Weber (Grassé, 1958).

9Il a été supposé que les sons atteignent l’oreille interne des poissons par deux moyens différents. Puisque la densité du corps des poissons est approximativement la même que celle de l’eau, il se meut dans celle-ci en réponse à une variation de champ sonore. L’otolithe, cependant, est plus dense que le reste du corps et il bouge avec une amplitude et une période différentes de celles de la macula sensorielle et du corps. Ainsi, la source sonore stimule directement l’oreille interne. De plus, les parois de la vessie natatoire vibrent car elle contient du gaz moins dense que le corps. Ceci produit une stimulation indirecte par suite d’un ample déplacement de l’otolithe (Popper & Lu, 2000).

2. Accroissements périodiques

10Les otolithes montrent une série de structures d’accroissement qui se forment régulièrement sur une échelle de temps s’étalant d’un rythme journalier à un rythme annuel. Contrairement au calcium squelettique qui peut être mobilisé pour l’homéostasie (Simkiss, 1974), les otolithes ne semblent pas sujets à des résorptions minérales, excepté en cas de stress extrême (Mugiya & Uchimura, 1989). En conséquence, les otolithes apparaissent hautement appropriés pour l’estimation de l’âge.

11L’estimation de l’âge des poissons dépend des changements visibles de la croissance de l’otolithe. Les patrons de croissance les plus intéressants se situent à quatre niveaux de résolution :

  • accroissements primaires, permettant une résolution des jours ;

  • zones saisonnières, permettant une résolution de plusieurs mois ou d’une saison de croissance ;

  • accroissements annuels, permettant une résolution des années ;

  • discontinuités (ultra) structurales dans l’otolithe, correspondant à des stress variés qui ne sont pas nécessairement réguliers durant la vie des individus.

12Les mécanismes qui produisent ces patrons reconnaissables sont légèrement différents, bien qu’au niveau opérationnel ils soient le résultat de variations de la quantité relative de calcium et de protéines sur les accroissements ou les zones (Dannevig, 1956 ; Morales-Nin, 1987a).

2.1. Accroissements primaires

13Les accroissements primaires sont formés par dépôts successifs de couches riches en minéral et de couches riches en matrice protéique autour du noyau de l’otolithe (Watabe et al., 1982 ; Morales-Nin, 1987a ; Mugiya, 1987 ; Zhang & Runham, 1992a). Des noms variés ont été donnés aux deux types de couche qui forment ces accroissements primaires. Une revue de la terminologie présentée lors du premier symposium international sur les otolithes a proposé les termes de « zone-L » et « zone-D » (Kalish et al., 1995), respectivement pour les couches riches en minéral et les couches riches en matrice organique. Ces termes se réfèrent à la dualité d’aspect des accroissements, les zones-L et les zones-D apparaissant respectivement claires et sombres quand on les observe en lumière naturelle transmise (fig. II.A.5a, b).

14La différence de composition chimique des deux types de zone conduit également à leur apparence différente au microscope électronique à balayage après une attaque acide superficielle. La zone-L est riche en carbonate de calcium et apparaît en relief au MEB tandis que la zoneD, plus riche en protéines et plus pauvre en calcium, apparaît comme une dépression au MEB (fig. II.A.5c, d, e). C’est cette terminologie qui sera utilisée dans la suite de cet ouvrage.

15Pannella (1971, 1974) a été le premier à décrire les accroissements primaires dans les otolithes et il a suggéré qu’ils sont déposés quotidiennement. L’abondante littérature sur les accroissements journaliers a conduit de nombreux chercheurs à affirmer que les accroissements primaires sont bien des structures journalières. Cependant, une telle affirmation n’est pas toujours valide pour de nombreuses raisons. Le dépôt des accroissements des otolithes n’est pas toujours journalier ou n’est pas toujours discernable chez toutes les espèces (Geffen, 1982 ; McGurk, 1984 ; Al-Hossaini & Pitcher, 1988 ; Morales-Nin, 1992). Des comparaisons entre différents observateurs ont montré que les structures des otolithes sont souvent interprétées différemment par chaque lecteur (Campana & Moksness, 1991). Par ailleurs, les accroissements primaires peuvent ne pas être quotidiens jusqu’à un certain temps après l’éclosion (Geffen, 1987).

16Des dépôts sub-journaliers et des discontinuités dans l’enregistrement des accroissements peuvent se produire (Campana & Neilson, 1985). Le dépôt journalier des accroissements semble généralement s’arrêter chez l’adulte et/ou au cours des stades juvéniles tardifs chez les poissons longévives (Pannella, 1971, 1980). Dans certains cas, cet arrêt apparent de la périodicité journalière peut être relié à la formation d’accroissements très étroits en dessous de la limite de détection du microscope photonique (Morales-Nin, 1988 ; Morales-Nin & Ralston, 1990).

Figure II.A.5 - Coupe fine transversale d’un otolithe de Vinciguerria nimbaria (Photichthyidae). Les marques de croissance primaires, composées de zones-D et-L, sont clairement visibles.
a) Détail de la région du noyau sous une lumière transmise en microscopie photonique. Echelle = 10 μm (photo J. Panfili).
b) Détail de la zone de croissance adulte sous une lumière transmise en microscopie photonique. Échelle = 10 μm (photo J. Tomás).
c) Détail de la région du noyau sous le MEB après une attaque acide. Échelle = 10 μm (photo L. Marec & E. Dabas).
d) Détail de la zone de croissance adulte sous le MEB après une attaque acide. Échelle = 10 μm (photo J. Tomás).
e) Détail des marques de croissance primaires après une attaque acide sous le MEB. La zone-L est riche en cristaux d’aragonite alors que la zone-D correspond à une profonde dépression. Un accroissement primaire est égal à la somme de 1 zone-L + 1 zone-D. La figure montre une zone-L complète et 2 zones-D complètes. Échelle = 1 μm (photo L. Marec & E. Dabas).

17Cependant, des investigations ultrastructurales ont aussi démontré que les accroissements primaires ne sont pas déposés quotidiennement chez certaines espèces (Volk et al., 1995). Il est clair alors que l’interprétation des patrons de croissance de microstructures chez les espèces sauvages requiert une compréhension des processus physiologiques et de régulation de la croissance des otolithes et des facteurs qui les influencent (Campana & Neilson, 1985). Pour que les accroissements primaires des otolithes soient utilisables dans l’estimation de l’âge, les processus impliqués dans leur régulation doivent soit être synchronisés à des évènements environnementaux cycliques, soit posséder un rythme circadien endogène, relié à un cycle extérieur journalier (Geffen, 1987). De plus, la formation des accroissements doit être indépendante de la croissance somatique. Des expériences ont montré que les otolithes continuent leur accrétion même quand la croissance somatique cesse naturellement (Brothers, 1981 ; Wright et al., 1990 ; Mugiya & Tanaka, 1992) ou quand elle a été artificiellement réduite (Mosegaard et al., 1988). Cette continuité peut être reliée à des différences entre la croissance des systèmes sensoriels tels que l’oreille interne et celle d’autres parties de l’organisme.

18Les accroissements primaires sont seulement visibles aux forts grandissements (microscopie photonique ou électronique). Ils varient en épaisseur de moins de 1 μm à 12 μm (Pannella, 1974). La largeur d’une zone-D est toujours inférieure à 1 μm (environ 200 à 500 nm) tandis que celle d’une zone-L est plus variable (de 0,4 μm à 10 μm environ). Cependant, comme les otolithes ne grandissent pas uniformément, la largeur des accroissements dépendra aussi de l’axe le long duquel sont faites les mesures et du plan de section de l’otolithe (chap. III.C). Les accroissements sub-journaliers peuvent être déposés particulièrement pendant les périodes de croissance rapide. Ces structures peuvent généralement être différenciées des accroissements journaliers car elles sont moins bien définies et distinctes que ces derniers (Campana, 1992).

2.1.1. Primordium

19Les otolithes se développent à partir d’un ou plusieurs élément(s) granulaire(s) partiellement calcifié(s), expulsé(s) (exocytose) par les cellules épithéliales de l’oreille interne (Mann et al., 1983). Ces noyaux ont été appelés granules primordiaux et ils sont les composants primaires du primordium. Dans les sagittae, les granules peuvent être composés de vatérite, tandis que le reste du primordium est typiquement de l’aragonite. Des exemples de ces différents types de primordium sont montrés dans la figure II.A.6. Le primordium peut être sphérique, allongé ou multiple, selon les espèces. Dans le cas de primordia multiples, les unités constitutives fusionnent pour former le noyau de l’otolithe (fig. II.A.6). Le terme nucleus a aussi été utilisé pour décrire la région du noyau de l’otolithe, bien que ce terme soit déconseillé puisqu’il a été aussi utilisé pour décrire un secteur central nettement plus large (voir glossaire).

Figure II.A.6
Exemples de zones centrales d’otolithes. a) Aphia minuta ; b) Coryphaena hippurus ; c) Salmo salar (photos B. Morales-Nin, microscopie photonique) et d) e) Vinciguerria nimbaria (photos L. Marec & E. Dabas, MEB).

2.1.2. Premier anneau

20Les otolithes se développent lors de la dernière partie du stade œuf du poisson. Quelque temps après leur formation, les otolithes grandissent continuellement et, la plupart du temps, sans marques d’accrétion caractéristiques. Le moment où le dépôt de ces marques commence à se différencier varie d’une espèce à l’autre. Ce point temporel est souvent marqué par une structure distincte, habituellement une forte discontinuité (fig. U.A.6d, e). Il y a une confusion considérable à propos de la terminologie utilisée pour nommer cette structure comme pour ce qui concerne sa réelle signification biologique et temporelle. Ce premier accroissement peut ne pas avoir la même base physiologique chez toutes les espèces. Cependant, il y a des avantages pratiques dans une standardisation des procédés de comptage utilisant cette marque comme point de référence (Neilson & Geen, 1982).

21Chez plusieurs espèces, les accroissements ont été signalés comme s’étant assurément formés avant l’éclosion (fig. II.A.7). Il n’a pas été démontré de façon définitive si ces accroissements sont de véritables structures ou simplement des artéfacts optiques. L’opacité des accroissements d’avant éclosion est assez différente de celle des accroissements primaires post-éclosion (fig. II.A.7). Ces structures sont plus apparentes chez de jeunes larves à petits otolithes. L’éclosion n’est pas réellement un stade de développement chez la larve de poisson, puisqu’une même ponte peut éclore à différents stades de développement morphologique. Chez de nombreuses espèces, le premier accroissement ou la première discontinuité de l’otolithe peut se former le jour de l’éclosion et on peut alors parler de marque d’éclosion.

Figure II.A.7. Exemple de marque d’éclosion sur l’otolithe de Megalechis thoracata. Les flèches noires indiquent la marque d’éclosion et la flèche blanche le noyau avec ses multiples primordia. La discontinuité due à l’éclosion a été localisée après une expérience de validation.
Quelques micro-accroissements sont aussi visibles à l’intérieur de cette discontinuité et correspondent donc à des événements précédant la naissance.
Échelle = 50 μm. (photo D. Ponton).

22Cependant, chez d’autres espèces, le premier accroissement peut être formé en association avec un stade de développement particulier, que l’embryon soit éclos ou non. Par exemple, chez Solea solea, l’accroissement qui se forme quand la bouche s’ouvre est plus proéminent qu’aucun des accroissements précédents, et cet accroissement est utilisé comme base de référence pour le comptage (Lagardère, 1989). Chez Clupea harengus, le premier accroissement en relief est formé bien après l’éclosion et vers la fin du stade de résorption du sac vitellin (Geffen, 1982). Dans les deux espèces, le rythme du dépôt de ces accroissements varie et dépend de la vitesse du développement. Dans les otolithes de Siluriformes juvéniles comme Hoplosternum littorale et Megalechis tboracata, la discontinuité d’éclosion est bien différenciée (Ponton et al., 2001) (fig. II.A.7). Chez ces espèces, les larves sont bien développées à l’éclosion et les otolithes exhibent quelques accroissements avant la discontinuité d’éclosion (fig. II.A.7). Chez un bon nombre d’autres espèces, la transition alimentaire (prise de nourriture exogène) est représentée par un accroissement en relief. Des exemples de premiers accroissements cités dans la littérature sont présentés dans le tableau II.A.

Tableau II.A - Références bibliographiques à propos des marques de croissance des otolithes associées à des évènements du cycle de vie chez différentes espèces. Ces marques correspondent aux sagittae, sauf pour celles qui sont suivies d’un astérisque et qui concernent les lapilli (d’après Wright et al., 1998).

Espèce

Terme utilisé par l’auteur

Terminologie

alternative

Évènement du cycle de vie concerné (temps)

Référence

Ammodytes marinus

Yolk-sac absorption check
Secondary growth centre

Accessory primordia

Résorption du sac vitellin Métamorphose et installation

(Wright, 1993)
(Wright, 1993)

Anguilla anguilla

First ring
Deep grove
Transition ring

First check
Transition ring

Fin de la phase vitelline
Première ingestion
Fin de métamorphose

(Lecomte-Finiger, 1992)
(Lecomte-Finiger, 1992)
(Lecomte-Finiger, 1992)

Chromis atripectoralis*

Check

Settlement check

Moment d’installation

(Thorrold & Milicich, 1990)

Clupea harengus

First heavy ring
Hatch check
Hatch check

First check
First check
First check

Fin de la phase vitelline
Fin de la phase vitelline Entre l’éclosion et la résorption du sac vitellin

(Geffen, 1982)
(Moksness, 1992)
(Hoei, 1997)

Engraulis encrasicolus

Check ring

First check

Fin de la phase vitelline

(Palomera et al., 1988)

Gadus morhua

Nuclear check
Yolk-sac check
Hatch check
Check

First check
First check
First check

Éclosion
Fin de la phase vitelline
Éclosion
Éclosion

(Bolz & Lough, 1983)
(Bolz & Lough, 1983) (Campana, 1989)
(Geffen & Nash, 1995)

Halichoeres tenuispinis

Hatch check

First check

Éclosion

(Kishiro & Nakazono, 1991)

Hoplosternum littorale*

Hatch check

First check

Éclosion

(Ponton et al., 2001)

Melanogrammus aeglefinus*

Nuclear check
Yolk-sac check
Hatch check (two)

First check

Éclosion
Fin de la phase vitelline
Éclosion

(Bolz & Lough, 1983)
(Bolz & Lough, 1983)
(Campana, 1989)

Merluccius merluccius

Accessory primordia

Accessory primordia

Métamorphose et installation

(Morales-Nin & Aldebert, 1997)

Microstomus pacificus

Accessory primordia

Accessory primordia

Métamorphose (migration de l’œil jusqu’à l’installation)

(Toole et al., 1993)

Myctophidae (55 espèces)

Accessory primordia

Accessory primordia

Transformation larvaire

(Linkowski, 1991)

Oncorbynchus keta

Hatching check
Seawater transfer ring

First check
Transition ring

Éclosion
Passage à l’eau de mer

(Volk et al., 1984)
(Volk et al., 1984)

Oncorbynchus gorbuscba

Transition zone
Emergence check

Transition zone Emergence check

Passage à l’eau de mer Émergence du fond

(Volk et al., 1995)
(Mortensen & Caris, 1995)

Oncorbynchus nerka

Hatch ring
First feeding check

First check

Éclosion
Période critique

(Marshall & Parker, 1982)
(Marshall & Parker, 1982)

Oreochromis niloticus

Hatching check

First check

1 jour après l’éclosion

(Zhang & Runham, 1992a)

Pleuronectes americanus

Accessory growth centres
Secondary growth centre

Accessory primordia Accessory primordia

Durant et pendant la métamorphose Changement d’habitat Métamorphose

(Jearld et al., 1993)
(Sogard, 1991)

Pleuronectes platessa

Accessory primordia
Accessory primordia

Accessory primordia
Accessory primordia

Métamorphose
Installation

(Al-Hossaini et al., 1989)
(Karakiri & Westernhagen, 1989)

Pollachius virens

Hatch check

First check

Éclosion

(Campana, 1989)

Pomacentrus coelestis*

Check

Settlement check

Installation

(Thorrold & Milicich, 1990)

Scophthalmus maximus

First heavy ring

First check

Fin de la phase vitelline

(Geffen, 1982)

Sebastes jordani

Extrusion check

First check

Parturition

(Ralston et al., 1996)

Solea solea

Hatching check
Mouth opening check
Yolk-sac exhaustion check

First check

Après l’éclosion Première prise de nourriture Jeûne larvaire

(Lagardère, 1989)
(Lagardère, 1989)
(Lagardère, 1989)

Theragra chalcogramma

Check

Check

Changements physiologiques

(Nishimura, 1993)

Trachyrhynchus trachyrhynchus

Accessory primordia

Accessory primordia

Migration

(Massuti et al., 1995)

Vinciguerria nimbaria

Hatching check

First check

Éclosion

(Tomás & Panfili, 2000)

Comme la terminologie est issue de la littérature anglophone, les termes en anglais sont laissés dans le tableau, et une traduction est donnée ci-après : Accessory growth centres = centres de croissance accessoires ; Accessory primordia = primordia accessoires ; Deep grave = profonde dépression ; Emergence check = discontinuité d’émergence ; First check = première discontinuité ; First feeding check = discontinuité de première prise de nourriture ; First heavy ring = premier anneau marqué ; First ring = premier anneau ; Hatch check = discontinuité d’éclosion ; Mouth opening check = discontinuité d’ouverture de la bouche ; Nuclear check = discontinuité nucléaire ; Secondary growth centre = centre de croissance secondaire ; Settlement check = discontinuité d’installation ; Transition ring (zone) = anneau de transition ; Yolk-sac (absorption) check = discontinuité de résorption du sac vitellin.

23Les otolithes de Salmonidae montrent un certain nombre d’accroissements proéminents, chacun d’entre eux étant relié à un évènement différent du développement. Les premiers accroissements qui entourent l’ensemble desprimordia coïncident avec la vascularisation du sac vitellin et la différenciation des globules rouges (érythrocytes). Il existe un accroissement proéminent qui marque l’éclosion et un autre qui marque l’émergence du substratum. Lors d’éclosions en élevage, des discontinuités correspondant à la première prise alimentaire ont aussi été observées. Pour les études écologiques, les estimations d’âge sont basées sur des comptages à partir de la marque d’émergence.

2.2. Centres de croissance accessoires

24Durant la phase larvaire, la plupart des otolithes continuent de s’accroître autour du primordium. Cependant, pour les otolithes de nombreuses espèces, des centres d’accrétion additionnels se forment à des stades de développement plus tardifs et donnent naissance à de nouvelles séries d’accroissements. Ces nouveaux plans de croissance résultent du développement de centres de croissance accessoires. Ces derniers sont particulièrement communs dans le plus gros otolithe (sagitta) de la plupart des espèces et dans le lapillus des Cyprinidae ou l’asteriscus des Ostariophyses. Les centres de croissance accessoires sont souvent référencés comme des primordia accessoires. Cependant, le terme « centre de croissance accessoire » est préférable dans le but d’éviter la confusion avec les primordia qui contiennent les granules primordiaux multiples. La figure II.A.8a, b montre des exemples de primordia accessoires chez deux espèces marines.

25Puisque la forme de l’otolithe influence la sensibilité aux fréquences sonores (Popper & Hoxter, 1981), la formation de centres de croissance accessoires peut être liée à une transition de la physiologie, de l’habitat ou du comportement. Ces structures sont trouvées chez de nombreuses espèces qui ont entrepris un net changement d’habitat au moment de la transition du stade larvaire au stade juvénile. Des exemples de ces structures chez des poissons juvéniles sont montrés dans le tableau II.A. Des primordia accessoires peuvent aussi être trouvés sur les otolithes des adultes. Par exemple, ils sont très communs sur la face distale de l’asteriscus de Colossoma macropomum, où ils apparaissent comme des structures autonomes qui grandissent en même temps que l’otolithe, montrant aussi des accroissements saisonniers (fig. II.A.8c, d, e).

Figure II.A.8 - Différents exemples de primordia accessoires. a) Coryphaena hippurus (photo B. Morales-Nin).
b) Vue en microscopie photonique à transmission d’un otolithe de Merluccius merluccius. Échelle = 400 μm (photo B. Morales-Nin).
c) d) e) Colossoma macropomum. Primordia accessoires (étoiles) déposés sur la face distale (flèches noires) d’un otolithe coupé et coloré. La face proximale se situe au-dessus.
Les marques chromophiles correspondent à des marques de croissance saisonnières. Échelle = 500 pm (photos J. Panfili).

2.3. Accroissements saisonniers et annuels

26Des accroissements saisonniers, aussi appelés zones, marques, anneaux ou annuli saisonniers, sont souvent distinguables sur les otolithes. Ils sont souvent visibles chez les espèces tropicales comme chez les espèces tempérées. Ces zones sont parfois distinguables sur des otolithes entiers (sans traitement préalable) et/ou après une préparation adaptée (chap. VIII). Les deux principaux types de marque saisonnière ont des opacités différentes. En lumière transmise, les zones opaques sont sombres et les zones translucides sont lumineuses et, en lumière réfléchie, les zones opaques sont lumineuses et les zones translucides sombres (fig. II.A.9). En plus de leur apparence macroscopique, les deux types de zone saisonnière diffèrent par la largeur des accroissements primaires qui les constituent, l’épaisseur et la taille des cristallites d’aragonite (Morales-Nin, 1987a), la fréquence des discontinuités de croissance et des couches organiques (Mugiya et al., 1985), le rapport carbonate de calcium-matrice protéique (Casselman, 1974, 1982, 1987 ; Mugiya, 1984) et les quantités d’éléments traces (Casselman, 1982, 1983 ; Kalish, 1989, 1991a). C’est la combinaison de tous ces facteurs qui contribue aux différences de densités optiques de ces deux types de zone. Les zones saisonnières peuvent atteindre quelques centaines de microns de largeur et sont parfois visibles à l’œil nu ou avec de faibles grandissements (10x - 40x). La différence du taux de matrice organique dans les deux zones peut être soulignée soit par une opération de brûlage qui transforme la matrice organique en une marque opaque brune, soit après coloration avec des colorants spécifiques (fig. II.A.10 et chap. VIII).

Figure II.A.9 Otolithe entier de plie commune, Pteuronectes platessa (47 cm LT), montrant les zones opaques (0) et translucides (T) observées sous une lumière transmise (a) et sous une lumière réfléchie sur un fond noir (b). Les zones opaques sont sombres sous une lumière transmise et lumineuses sous une lumière réfléchie, et c’est l’inverse pour les zones translucides.
Échelle = 2 mm (photos J. Panfili).

Figure II.A.10 - Amélioration de la visualisation des zones de croissance de l’otolithe après coloration. A, antérieur ;D, dorsal ; P, postérieur ; V, ventral (photos J. Panfili).
a) Section sagittale d’un otolithe (asteriscus) de Colossoma macropomum (Serrasalmidae, 63 cm SL). Régions centrale et dorsale observées en lumière réfléchie sur un fond noir. Échelle = 1 mm.
b) Section sagittale de l’otolithe (a) de Colossoma macropomum après attaque acide et coloration avec du bleu de toluidine.
Régions centrale et dorsale observées en lumière réfléchie sur un fond noir. Les zones de croissance sont nettement plus contrastées. Échelle = 1 mm.
c) Section sagittale d’un otolithe de Anguilla anguilla (Anguillidae, 55 cm TL) observée en lumière réfléchie sur fond noir. Échelle = 500 μm.
d) Section sagittale de l’otolithe (c) de Anguilla anguilla observée en lumière réfléchie sur fond noir, après une attaque acide et une coloration avec du bleu de toluidine. Échelle = 500 μm.

27Des accroissements annuels, aussi appelés marques ou anneaux annuels ou annuli, sont souvent interprétés lorsque l’on prend en compte la succession de plusieurs accroissements saisonniers. De nombreux poissons de régions tempérées et tropicales montrent des accroissements annuels comprenant, normalement, des zones opaques et translucides. Cependant, chez quelques espèces tropicales, des accroissements bisannuels ont été signalés, probablement reliés à des changements multi-annuels des facteurs environnementaux et hydrologiques (Yosef & Casselman, 1995).

2.4. Structures liées à des cycles lunaires

28Les otolithes de poissons juvéniles et adultes présentent souvent un patron d’accroissements épais séparés par de nombreux accroissements moins proéminents. Ce patron peut se répéter régulièrement et a été supposé refléter des cycles lunaires. Les meilleurs exemples de marques de type lunaire ont été observés sur des otolithes de poissons plats juvéniles, sur une assez large gamme d’espèces. Des patrons de structures présumés d’origine lunaire ont aussi été décrits sur des otolithes de poissons bathypélagiques, mettant en question la cause réelle de ces marques et le processus cyclique (physiologique ou comportemental) qu’ils peuvent refléter.

29La terminologie utilisée en référence à des patrons de croissance supposés de type lunaire est variable (Pannella, 1980). Les motifs « lunaires » se réfèrent généralement à des séries ou séquences d’accroissements, chacun commençant par un accroissement proéminent, très contrasté, plus souvent appelé « discontinuité » (voir §2.5) sans égard à la cause de sa formation. La discontinuité est suivie d’un ensemble d’accroissements à faible contraste. Les largeurs des zones-L de cette discontinuité et des accroissements suivants sont usuellement uniformes. Plusieurs auteurs ont utilisé ces patrons répétitifs pour des estimations de l’âge, sur la base de l’affirmation que chaque séquence représente un cycle lunaire de 14 jours. Peu parmi eux ont essayé de découvrir la source du signal environnemental qui imprime ce patron distinctif. Campana (1987) a décrit des organisations alternées d’accroissements à fort et faible contraste, chacune contenant approximativement soit sept soit quatorze accroissements. La formation de ces patrons correspond bien aux variations de cycles tidal et lunaire. Geffen & Nash (1995) ont montré que le patron de croissance chez la plie, Pleuronectes platessa, est formé de sept accroissements et que la discontinuité qui sépare les accroissements normaux coïncide avec les dates à mi-chemin entre les marées de vives-eaux et les marées de mortes-eaux. Linkowski (1996) a aussi décrit un cycle lunaire dans les accroissements primaires de quatre espèces du genre Hygophum dans l’Atlantique Nord.

2.5. Discontinuités structurales

30Des discontinuités structurales, aussi appelées simplement « discontinuités » (“check” en anglais), interrompent l’arrangement régulier des accroissements primaires (Pannella, 1980 ; Campana & Neilson, 1985 ; Gauldie, 1987 ; Morales-Nin, 1987a ; Gauldie & Nelson, 1988). Elles peuvent interrompre la succession des accroissements saisonniers ou journaliers d’une façon cyclique ou acyclique. Elles peuvent être distinguées avec de forts ou parfois de faibles grandissements, mais en général après une préparation préalable. Une discontinuité affecte le patron de croissance ou la direction de croissance. Elles sont bien visibles, généralement après une attaque acide superficielle, comme de profondes dépressions à la surface de l’otolithe et, au microscope, elles apparaissent comme de larges zone-D (fig. II.A.11a). La matrice organique est généralement abondante dans ces discontinuités (fig. II.A. 11 b) (Morales-Nin, 1986b), ce qui explique pourquoi elles sont par ailleurs souvent colorables après une attaque acide de surface par certains colorants histologiques (Pannella, 1980). Une discontinuité précédée par des accroissements de largeur décroissante peut correspondre à un anneau saisonnier (fig. II.A.11c).

Figure II.A. 11 - Discontinuités présentes dans les otolithes.
a) Discontinuités (flèches) dans l’arrangement régulier des micro-accroissements primaires des otolithes de Vinciguerria nimbaria (Photichthyidae) (photo J. Panfili).
b) Image en microscopie électronique à balayage d’un otolithe déminéralisé de Dicentrarchus labrax montrant la matrice organique et des groupes de fibres transversales correspondant à des discontinuités. Échelle = 1 μm (photo B. Morales Nin).
c) Image en microscopie électronique à balayage d’un otolithe déminéralisé de Dicentrarchus labrax montrant une diminution de la largeur des micro-accroissements et la discontinuité structurale correspondant à une marque de croissance saisonnière. Échelle = 10 μm (photo B. Morales-Nin).

31Les discontinuités sont rencontrées chez toutes les espèces et sont probablement induites par des troubles ou des stress affectant les individus dans leur biotope. Pannella (1980) a proposé une classification des discontinuités selon leurs structures et causes présumées, bien que sans véritable justification. Cependant, des recherches ont démontré que certaines discontinuités étaient liées à des évènements ontogéniques, tels qu’un changement de vie pélagique vers une vie démersale ou le recrutement chez les espèces coralliennes. Par exemple, le patron du rythme de croissance et les discontinuités chez Merluccius capensis, M. paradoxus et Genypterus capensis sont liés à des comportements d’activité et différentes stratégies de vie (Morales-Nin, 1987b). Comme une discontinuité représente une interruption de la croissance d’une durée indéterminée, son interprétation peut être ambiguë et peut poser des problèmes pour l’estimation de l’âge en jours (Campana & Neilson, 1985). Quand la durée de formation d’une discontinuité est connue, par exemple lors d’un stress hivernal, de telles structures peuvent être utiles pour estimer l’âge en années.

2.6. Zones de croissance secondaires

32Chez de nombreuses espèces, l’estimation des accroissements annuels est rendue difficile par la présence de zones « secondaires » apériodiques. Ce terme s’applique à un éventail de zones non saisonnières caractérisées par différentes opacités et épaisseurs. Les deux principaux types de zones secondaires sont les faux anneaux et les anneaux dédoublés. Les faux anneaux apparaissent comme des zones translucides à l’intérieur d’une zone opaque. Ils sont particulièrement communs au cours de la première année de croissance de l’otolithe et, dans de nombreux cas, ils se confondent aisément avec le premier accroissement annuel (fig. II.A.12). Par exemple, en fonction de la période de reproduction chez Trachurus mediterraneus, le groupe d’âge 0 présente quatre types d’otolithe qui diffèrent par la présence, le nombre ou l’apparence des faux anneaux (Karlou Riga, 2000). Les anneaux dédoublés apparaissent comme des structures doubles, presque comme s’ils étaient composés de deux fines bandes translucides séparées par une très fine bande opaque. Chez certaines espèces, l’accroissement annuel est composé d’anneaux multiples, avec une zone étroite translucide bien définie suivie par du matériel très opaque (fig. II.A. 13).

33Les difficultés pour distinguer une zone secondaire d’une véritable zone saisonnière sont une des causes majeures d’erreurs dans la lecture d’âge. Il n’y a actuellement pas de critère objectif pour identifier les structures secondaires, en dépit des revues extensives sur cette question. Peu de choses sont connues sur les causes de ces structures secondaires, bien que de nombreux facteurs incluant la température, la prise de nourriture et les transitions ontogéniques aient été impliqués dans leur formation.

34Des structures de croissance secondaires sont aussi présentes à l’échelle des accroissements primaires chez les espèces à traits de vie particuliers, comme les Myctophidae et les espèces voisines qui commencent leur vie dans les niveaux superficiels de la colonne d’eau et qui, plus tard, effectuent des migrations verticales journalières entre les eaux profondes le jour et les eaux superficielles la nuit. Des microstructures journalières secondaires ont été décrites chez trois espèces de Myctophidae tropicaux (Gartner, 1991) et chez Vinciguerria nimbaria (Tomás & Panfili, 2000). Ces accroissements secondaires apparaissent être des marques sub-journalières. Il est donc important de décrire soigneusement toutes les structures observées en utilisant la terminologie standard (voir glossaire) à cause de la possible variation des marques de croissance discutée auparavant.

3. Régulation du dépôt des accroissements

3.1. Influences exogènes sur les accroissements périodiques primaires

35Plusieurs études ont examiné les relations entre la formation des accroissements et des facteurs environnementaux spécifiques : un certain nombre de facteurs de synchronisation possibles ont donc été proposés. Pannella (1980) a suggéré que la périodicité des accroissements pouvait être liée au nombre de pics de l’activité alimentaire. La fréquence de l’alimentation a été rapportée comme influençant la périodicité des accroissements chez quelques espèces, par exemple Oncorhyncbus tshawytscha (Neilson & Geen, 1982) et Pleuronectes platessa (Al-Hossaini & Pitcher, 1988), mais pas chez d’autres comme Lepomis macrochir (Taubert & Coble, 1977), Oncorhynchus nerka (Marshall & Parker, 1982), Platichthys stellatus (Campana, 1983) et Salmo salar (Wright et al., 1992). De plus, chez des poissons maintenus à jeun, des accroissements journaliers continuent à se former (Taubert & Coble, 1977 ; Marshall & Parker, 1982 ; Campana, 1983 ; Wright et al., 1990). Tout ceci paraît assez faible pour supporter l’hypothèse de Pannella d’une relation étroite entre périodicité des accroissements journaliers et pics d’activité alimentaire.

Figure II.A.12.
Faux anneau (« false ring ») dans la sagitta d’un merlan, Merlangius merlangus, âgé d’une année. La zone translucide (TZ) d’un annulus est également montrée à titre de comparaison. Échelle = 0,1 mm (photo P.J. Wright).

Figure II.A.13.
Faux anneaux. Échelle = 1 mm (photos B. Morales Nin).
a) Sagitta de Trachurus trachurus capensis montrant des zones multiples (flèches) dans la région du noyau.
b) Zones multiples de croissance (flèches) dans un otolithe de Trachurus trachurus capensis.

36La croissance de l’otolithe est sensible à la température chez nombre d’espèces (Brothers, 1981 ; Mosegaard et al., 1988) ; Brothers a d’ailleurs suggéré que les fluctuations de température ont une influence majeure sur la formation des accroissements chez les poissons des cours d’eau tempérés. Des marquages d’otolithes induits par un choc thermique ont démontré comment une forte et soudaine variation de température (choc thermique) peut perturber la croissance de l’otolithe (Volk et al., 1994). Gauldie & Nelson (1990a) ont proposé un système de régulation de l’anhydrase carbonique pour la formation de l’otolithe. Un tel système chimique aurait la température comme principal facteur externe de contrôle. Cependant, le rôle de la matrice organique dans la formation de l’otolithe n’est pas encore bien compris et ce rôle pourrait aussi être étroitement lié à des causes externes variées (chap. II.A.3.4).

37Les cycles jour-nuit apparaissent nécessaires pour la formation des accroissements quotidiens chez les larves de Lepomis macrochir (Taubert & Coble, 1977) et de Fundulus beteroclitus (Radtke & Dean, 1982). Campana & Neilson (1985) ont suggéré qu’une telle dépendance des transitions jour-nuit peut être médiée par l’âge, de la même façon que les cycles jour-nuit apparaissent être essentiels pour le dépôt des accroissements journaliers chez les larves mais pas pour les stades juvéniles de Porichthys notatus (Campana, 1984). De nombreux poissons marins de profondeur montrent des accroissements microscopiques avec des rythmes groupés, une structure et une épaisseur similaires à celles trouvées chez des poissons d’eaux peu profondes et ceci en dépit de l’absence de lumière et de rythme alimentaire circadien (Gauldie, 1987, 1990 ; Lombarte & Morales-Nin, 1989 ; Morales-Nin et al., 1996a). Chez ces espèces, de petites variations des courants de marée le long du talus continental ou des migrations verticales des proies planctonophages peuvent agir comme un synchroniseur journalier.

38Dans une revue des expériences impliquant le contrôle des conditions environnementales, Campana & Neilson (1985) ont suggéré que les rythmes circadiens endogènes contrôlant l’accrétion des otolithes étaient entraînés par la photopériode, mais qu’ils pouvaient être masqués par des cycles de température infra-circadiens ou les phases d’alimentation. Si la périodicité des accroissements est contrôlée par un rythme circadien endogène, alors le dépôt des accroissements pourrait être supposé continuer en l’absence de stimulus « moteur », bien que l’absence d’un tel stimulus devrait éventuellement conduire à une divergence de la vitesse de dépôt journalier. Plusieurs études ont montré un taux de dépôt d’accroissements journaliers continu en l’absence d’un stimulus potentiel de synchronisation tel que la transition journuit. Des taux journaliers constants ont été notés chez des poissons juvéniles élevés sous condition de lumière constante (Campana, 1984), dans l’obscurité (Radtke & Dean, 1982) ou en l’absence de variations cycliques de lumière, de température ou de fréquence d’alimentation (Wright et al., 1991). Cependant, les expériences de manipulation des paramètres environnementaux ne fournissent pas des évidences expérimentales non ambiguës de cycles endogènes de régulation de la formation des marques, puisque les poissons peuvent avoir un rythme endogène de la prise de nourriture. De plus, aucune étude n’a démontré une divergence d’un simple accroissement par jour, comme cela aurait pu être prédit quand il n’y a pas de stimulus d’entraînement, bien que cela puisse refléter la courte durée (<30 jours) de ces expériences.

39Un fait à l’appui d’une transition jour-nuit comme signal synchroniseur provient d’expériences de traceurs radioactifs à l’échelle ultrastructurale. Tanaka et al. (1981) ont démontré que, chez Tilapia nilotica, l’ordre de formation des zones-L et -D dépendait de la photopériode car une inversion du cycle jour-nuit induit un renversement de l’ordre des deux couches. En utilisant du radio-calcium (45Ca) pour étudier in vivo la calcification de l’otolithe chez Carassius auratus, Mugiya et al. (1981) ont trouvé un cycle journalier apparent de la calcification qui était associé à la photopériode. Cependant, ces expériences étaient imparfaites car aucune considération n’a été envisagée sur le possible effet de l’équilibre isotopique sur l’incorporation du 45Ca dans l’otolithe. Plus tard, sur des expériences in vivo impliquant des juvéniles de Salmo salar soumis à une période d’équilibre isotopique, on a démontré que la calcification de l’otolithe était synchronisée par la transition jour-nuit (Wright et al., 1992). Les expériences de radio-marquage isotopique ont aussi démontré des cycles journaliers à la fois de la calcification et de la formation de la matrice organique associés avec la photopériode, à l’intérieur des saccules isolés (Mugiya, 1987).

3.2. Régulation exogène de la périodicité annuelle des accroissements

40À l’heure actuelle, la régulation de la formation des accroissements annuels dans les otolithes n’est pas bien comprise, bien que l’on affirme communément que les marques saisonnières soient liées à la saisonnalité de la croissance corporelle et aux facteurs de l’environnement. Une première façon de voir consiste à admettre que les variations saisonnières dans la formation de l’otolithe sont reliées à des changements physiologiques cycliques pour le poisson tels que le démarrage de l’activité de reproduction ou de l’accélération de la croissance somatique au printemps (Johnson, 1983 ; Fowler, 1990). Une proposition alternative est que la physiologie de la formation de l’otolithe est indépendante des autres processus somatiques et reproductifs qui ont lieu chez le poisson et qu’elle est une réponse physiologique aux variations environnementales (Loubens, 1978 ; Fowler & Doherty, 1992). Des évidences pour ou contre ces hypothèses prennent généralement la forme de corrélations dans la chronologie des différents processus, mais les corrélations sont usuellement trop faibles et insuffisantes pour permettre à l’une ou l’autre des hypothèses d’être rejetée. La formation de zones en relation avec l’activité de reproduction est controversée étant donné que, chez plusieurs espèces, la zone opaque coïncide avec le moment de l’année où les poissons sont en pleine reproduction alors que, chez d’autres, la formation de zones translucides régulières a été reliée à la maturation et au frai. Cependant, la formation de zones est fréquemment observée chez les stades juvéniles de nombreuses espèces de poissons (Johnson, 1983 ; Fowler, 1990). De plus, il est difficile d’envisager comment l’activité de reproduction peut directement affecter la composition de l’otolithe puisque, bien que l’activité de reproduction des femelles induise une élévation de la concentration du calcium plasmatique, ceci prend la forme d’une liaison avec une protéine qui n’affecte pas la quantité de calcium ionique de l’endolymphe (Kalish, 1991a). À ce jour, aucune étude expérimentale n’a été tentée pour faire la distinction entre le calcium, les composants organiques plasmatiques et la formation de l’otolithe.

41La saison de formation des zones opaque et translucide peut changer durant le développement et en relation avec la distribution géographique. Chez Gadus morhua de la mer du Nord, par exemple, la zone opaque se forme plus tôt au sud de l’ère de répartition de cette espèce et devient progressivement plus tardive en remontant vers le nord. Dans chaque stock, les poissons les plus jeunes commencent le dépôt de la zone opaque jusqu’à 4 mois avant les individus âgés. Le frai se produit quand la zone translucide est bien en cours de formation. Le délai temporel pour la formation d’une zone opaque augmente avec l’âge (Williams & Bedford, 1974). Vianet et al. (1989) ont proposé d’autres exemples de différences géographiques chez quatre Pleuronectiformes européens, chez lesquels les zones translucides sont formées durant l’été en Méditerranée mais en hiver dans les eaux du nord de l’Europe. L’époque de formation des zones translucides chez Sebastes entomelas des côtes pacifiques nord-américaines varie avec le sexe, le secteur géographique et l’année (Pearson, 1996). Chez cette espèce, un lien entre la température et la formation de la zone translucide est apparent bien que d’autres facteurs liés à la température, comme la disponibilité de la nourriture ou le contenu nutritif des proies, puissent aussi être importants. D’autres évidences d’une liaison de la formation des zones avec la température ont été trouvées chez plusieurs espèces d’Acanthuridae de l’Australie orientale (Choat & Axe, 1996). La recapture de poissons préalablement marqués à la tétracycline a montré que la formation des zones opaques correspond à l’élévation de la température en été.

3.3. Influences sur le taux d’accrétion

42La température peut augmenter l’accrétion de l’otolithe au-delà du moment auquel la croissance somatique est freinée (Mosegaard et al., 1988), bien que les fortes températures puissent aussi avoir un effet négatif sur la largeur des accroissements (Gutiérrez & Morales-Nin, 1986 ; May & Jenkins, 1992 ; Ralston & Howard, 1995). Des expériences ont montré que les otolithes continuent leur accrétion même quand la croissance somatique s’est arrêtée naturellement (Wright, 1990 ; Mugiya & Tanaka, 1992) ou qu’elle a été artificiellement réduite (Mosegaard et al., 1988). Cette continuité conduit à des individus à croissance lente avec des otolithes relativement larges. Pour expliquer ce phénomène, Secor & Dean (1989) ont suggéré que l’accrétion de l’otolithe peut être déterminée par l’interaction de deux composantes : la périodicité journalière de la formation des accroissements, qui continue même pendant les périodes sans croissance somatique, et une composante amplitudinale qui varie avec la croissance somatique. Cependant, un certain nombre d’études expérimentales ont montré que l’augmentation du taux d’accrétion de l’otolithe avec la température est plus proche de la tendance à l’augmentation de l’activité métabolique que de l’optimum de la courbe de la vitesse de croissance somatique (Mosegaard et al., 1987, 1988 ; Hoff & Fuiman, 1993). De plus, les études de Wright (1991a) et Yamamoto et al. (1998) ont montré que des différences individuelles de la largeur des accroissements étaient plutôt corrélées avec le métabolisme de repos qu’avec la croissance somatique. Mosegaard et al. (1988) ont suggéré une relation d’isométrie entre le taux métabolique au repos et la croissance de l’otolithe, basée sur les relations entre les changements de poids d’otolithes de groupes de poissons et la température à laquelle ils ont été élevés, et extrapolée d’une relation générale entre la température et ce taux métabolique au repos. Cependant, des mesures récentes des changements individuels de consommation en oxygène et de la taille des accroissements indiquent que l’accrétion de l’otolithe répond de façon plus conservatrice à des changements de température qu’à un taux métabolique de repos (Wright et al., 2001). Le potentiel d’action dynamique spécifique et la réponse métabolique associée avec la prise de nourriture paraissent aussi avoir une influence sur le taux d’accrétion de l’otolithe (Fallon-Cousins, 1999). Le processus qui gouverne le taux d’accrétion apparaît alors lié aux composantes de l’activité métabolique. Étant donnée l’influence de ces composantes dans la vitesse d’accrétion de l’otolithe, les périodes de jeûne sont seulement supposées conduire à un déclin graduel de la largeur des accroissements. Une évidence pour une telle réponse a été trouvée dans un bon nombre de travaux expérimentaux (Neilson & Geen, 1985 ; Eckmann & Rey, 1987 ; Molony & Choat, 1990 ; Umezawa & Tsukamoto, 1991 ; Bradford & Geen, 1992 ; Zhang & Runham, 1992a ; Molony, 1996).

3.4. Régulation physiologique de la formation de l’otolithe dans le saccule

43Wilbur (1980) a suggéré que les systèmes de biominéralisation ont trois propriétés communes :

  • tous les systèmes impliquent un transport d’ions et produisent des concentrations d’ions sursaturées (c’est-à-dire qui excèdent le taux normal de solubilité) au niveau de la surface de minéralisation. Ceci déclenche la formation d’un noyau de cristallisation et la croissance des cristaux ;

  • un pH alcalin suffisant doit être maintenu de façon à ce que, une fois enclenchée, la cristallisation puisse se poursuivre ;

  • la formation du cristal est souvent intimement associée au matériel organique.

44L’observation selon laquelle les accroissements des otolithes sont composés de zones riches en minéral et d’autres déficientes en minéral (respectivement zones-L et zones-D) suggère qu’une ou plusieurs des propriétés ci-dessus doivent varier. Le dépôt périodique de zones riches en minéral peut par conséquent (i) être lié à une limitation physico-chimique diurne de la cristallisation (impliquant soit une diminution de la concentration des ions calcium et carbonate à la surface de l’otolithe, soit un déclin du pH de l’endolymphe), ou (ii) impliquer la matrice organique. Une analogie avec la minéralisation de la coquille des mollusques suggère que soit la matrice organique insoluble déposée dans la couche déficiente en minéral (zone D) agit comme une barrière à la cristallisation, soit des composés inhibiteurs de la croissance des cristaux dans la matrice organique soluble sont secrétés dans la couche déficiente en minéral (Wheeler et al., 1981 ; Wilbur & Saleuddin, 1983). Ces formes possibles de régulation ont été considérées pour les otolithes durant les trois décades passées.

45L’otolithe est précipité à partir du liquide du sac endolymphatique de l’oreille interne. Le carbonate de calcium de l’otolithe est sous la forme de cristaux jumelés d’aragonite, bien que des otolithes cristallisés anormaux soient composés de calcite (Morales-Nin, 1985) ou de vatérite (Gauldie, 1986). Le calcium atteint primitivement l’endolymphe à partir du plasma sanguin (Kalish, 1989, 1990, 1991a ; Wright et al., 1992). La calcification de l’otolithe est limitée dans sa vitesse par le nombre de sites de nucléation produits par la matrice insoluble (Crenshaw, 1982 ; Mann et al., 1983) aussi bien que par les conditions physico-chimiques à la surface de l’otolithe. Le taux de production de matrice insoluble sera alors le déterminant ultime de la vitesse de calcification de l’otolithe (Saitoh & Yamada, 1989 ; Wright, 1990). Cette matrice est aussi un facteur significatif contrôlant la forme de l’otolithe (Degens et al., 1969 ; Dunkelberger et al., 1980 ; Mugiya, 1987 ; Gauldie, 1991, 1993 ; Zhang & Runham, 1992b ; Payan et al., 1999). Comme dans la coquille des mollusques, les otolithes possèdent une matrice protéinacée soluble qui est capable de réguler le taux de dépôt du minéral (Wright et al., 1991). Des variations dans le taux de production de cette protéine peuvent alors réguler le taux de minéralisation. La matrice de l’otolithe la moins soluble est composée d’une protéine de type collagénique (Degens et al., 1969). La matrice est plus dense lors de la phase de développement précoce et sa composition en acides aminés change avec l’âge (Morales-Nin, 1986a,b).

46Des investigations sur des saccules isolés ont indiqué qu’un transport actif et régulé d’ions existe à travers l’épithélium (fig. II.A.l4a). La concentration en calcium ionique de l’endolymphe est influencée par un transport actif intracellulaire qui est sensible à la concentration de calcium plasmatique. De même, la sécrétion de protons dans le saccule est dirigée par un mécanisme énergie-dépendant (Na-ATPase) qui est sensible au pH plasmatique (Payan et al., 1999). Des changements de la concentration ionique du plasma pourraient alors être supposés avoir un effet direct sur celle de l’endolymphe. Cependant, le mécanisme précis par lequel le calcium et le pH plasmatiques induisent des changements des conditions physico-chimiques à la surface de l’otolithe n’est pas clair. En effet, les kinocils sensoriels baignés par l’endolymphe sont sensibles aux changements de concentration des ions Ca2+ bien en dessous des concentrations de solubilité nécessaires pour la calcification (Mugiya, 1987 ; Wright et al., 1992). La variation saisonnière des ions Ca2+ libres dans l’endolymphe de la truite arc-en-ciel est comprise entre 65,4 % du niveau total de calcium pendant la croissance rapide et 79,1 % durant la croissance lente (Mugiya, 1966), ce qui représente probablement la limite au-dessus de laquelle le Ca2+ peut varier sans causer de dysfonctionnement physiologique des mécanismes nerveux de la macula (Gauldie, 1990). Il est donc nécessaire d’expliquer comment les niveaux d’ions sont augmentés à la surface de l’otolithe, au-dessus des concentrations de base trouvées dans l’endolymphe. Des gradients proximodistaux de la concentration d’ions ont été détectés dans l’endolymphe, une condition qui devrait favoriser les processus de biominéralisation (fig. II.A.l4b) (Payan et al., 1999). Les sphérules calcaires ont été observées en étroite association avec la surface de l’otolithe chez un certain nombre d’espèces et celles-ci peuvent être impliquées dans l’élévation de la concentration ionique à la surface de l’otolithe (Dale, 1976 ; Wright, 1990). Ces sphérules sont formées et sécrétées par la membrane otolithique, puis transportées à la surface de l’otolithe au travers du réseau fibrillaire sub-cupulaire (Dale, 1976 ; Wright, 1990). Une rythmicité diurne de la calcification de l’otolithe peut être contrôlée par une variation journalière de la chimie du plasma, comme cela a été suggéré par Mugiya (1984) et Wright et al. (1992) qui ont trouvé un déclin journalier parallèle de la calcification de l’otolithe et de la concentration plasmatique en calcium libre et total. Mugiya (1984) a aussi observé une réversion saisonnière du rythme de calcification de l’otolithe associée à une réversion du cycle du calcium plasmatique diurne. Cependant, des cycles similaires de la composition du plasma et de l’endolymphe chez Pleuronectes platessa (Edeyer et al., 2000) ne sont pas associés avec des changements des gradients ioniques dans l’endolymphe (Payan et al., 1999). Néanmoins, Wright et al. (1992) ont trouvé qu’une chute induite du calcium plasmatique conduit à une perte nette de calcium de l’accroissement en cours de minéralisation, ce qui indique que la concentration de calcium ionique à la surface de l’otolithe est sensible à la concentration calcique du plasma.

Figure II.A.14 - Représentation schématique de l’épithélium sacculaire (coupe transversale du sacculus) de l’oreille interne d’un poisson Téléostéen et modèle hypothétique du transport des éléments à travers l’épithélium (modifié d’après Pisam et al., 1998 ; Payan et al.,1999).
a) Cartographie de la distribution des cellules dans l’épithélium sacculaire. La macula est constituée de cellules ciliées (HC), qui sont en contact avec les terminaisons nerveuses (NE), de cellules de soutien (SC) et, à sa périphérie, de cellules granuleuses (GC). Elle est entourée par une zone de « meshwork » contenant de larges ionocytes (Ll). La zone de taches contient de petits ionocytes (SI).
b) Modèle hypothétique pour le transport des éléments à travers l’épithélium sacculaire. Noter le mouvement d’ensemble des ions H+ qui conduit globalement à leur excrétion.
c) Représentation schématique des concentrations chimiques dans les régions proximale et distale. L’axe des Y montre des concentrations tandis que l’axe des X représente l’axe proximo-distal de l’otolithe. Les protéines (Prot), le calcium total (Ca tot) et la concentration en HCO3 ont été directement mesurés tandis que la concentration en ions Ca2+ et le pH ont été estimés.

47Alors qu’il peut exister une limitation ionique périodique de la calcification de l’otolithe, celle-ci ne peut cependant expliquer seule l’observation d’une variation journalière de la sécrétion de matrice (Mugiya, 1987 ; Wright et al., 1990) ou de la formation de couches riches en matrice (Watabe et al., 1982 ; Morales-Nin, 1987a ; Mugiya, 1987). La distribution de la matrice et du minéral dans l’otolithe semble se produire en deux phases. La première est associée avec le double plan du cristal d’aragonite de base (Gauldie & Xhie, 1995). Ce jumelage cristallin est un processus complexe (Bloss, 1971) qui stabilise le polymorphisme du cristal et augmente sa vitesse de croissance (Smith, 1974 ; Davey et al., 1993). La seconde phase de l’association matrice-minéral apparaît sous la forme d’une bande dense de fibres qui correspondent, en taille et pour leur orientation, aux zones-D des accroissements primaires (Dunkelberger et al., 1980 ; Morales-Nin, 1987a). Cette observation est cohérente avec la variation journalière de la protéine insoluble de la matrice révélée par des expériences de marquage par radio-éléments (Mugiya, 1987). Les deux phases de la matrice protéique peuvent jouer différents rôles, le premier étant de produire un gabarit pour la croissance des cristaux et le second étant de stabiliser le cristal d’aragonite thermodynamiquement instable (Mann et al., 1983 ; Gauldie & Xhie, 1995) et, par ailleurs, soluble (Wright et al., 1992). Il est cependant nécessaire de considérer la régulation à la fois des concentrations en ions et de la production de matrice dans le dépôt périodique des zones-L et des zones-D. Étant donnée la corrélation entre la calcification de l’otolithe et la concentration ionique du plasma, la concentration de certains ions dans le plasma peut avoir un effet direct sur les sécrétions cellulaires de matrice ou peut co-varier avec d’autres facteurs distincts. De plus, l’activité neurosécrétrice de calcification dans la macula a un cycle journalier qui est lié au dépôt des accroissements journaliers (Gauldie & Nelson, 1990b ; Edeyer et al., 2000). Des études récentes ont permis d’identifier la fonction des différentes régions de l’épithélium sacculaire et l’importance de ces régions pour la croissance de l’otolithe (Payan et al., 1997, 1999 ; Pisam et al., 1998) (fig. II.A.14). Les cellules sécrétrices sont principalement localisées dans la région maculaire. Dans l’endolymphe, les protéines sont plus concentrées dans la région proximale alors que le CO2 total est plus élevé dans la région distale (fig. II.A.l4c).

48En résumé, l’évidence indique actuellement que la formation d’une zone-L riche en carbonate de calcium est influencée par un transport actif intracellulaire d’ions calcium (Mugiya, 1986) et de protons à travers le saccule (Payan et al., 1997, 1999) qui, en retour, est sensible à la concentration de calcium plasmatique et au pH (Wright et al., 1992 ; Payan et al., 1997). La sécrétion de la matrice protéinacée varie quotidiennement, avec un pic pendant la formation de la zone-D (Mugiya, 1987 ; Edeyer et al., 2000). La production du substratum de la matrice protéique et de la protéine soluble inhibitrice doit aussi avoir un rôle dans la limitation du taux d’accrétion du minéral durant la formation de la zone-L.

3.5. Régulation hormonale de la formation de l’otolithe

49Les mécanismes qui déterminent la minéralisation périodique sont probablement sous contrôle endocrine (Campana & Neilson, 1985 ; Mugiya, 1987), soit directement, soit indirectement via des influences métaboliques (Geffen, 1983 ; Mosegaard et al., 1988). Lhormone de croissance (STH) peut aussi être impliquée, puisqu’une hypophysectomie produit une réduction de la croissance de l’otolithe (Mugiya, 1990) et sa déminéralisation (Simkiss, 1974), et que la minéralisation de l’otolithe chez les poissons hypophysectomisés peut être restaurée par l’injection d’extraits hypophysaires (Simkiss, 1974). Une telle régulation hormonale peut influencer à la fois le transport ionique et la production de matrice dans le saccule. Wright et al. (1992) ont suggéré que, comme la concentration de calcium plasmatique est régulée par des hormones hyper- et hypo-calcémiantes, des changements journaliers des concentrations plasmatiques de ces hormones peuvent être indirectement responsables du déclin périodique de la calcification de l’otolithe. De plus, la cristallisation du carbonate chez les mollusques implique un contrôle nerveux (Zylstra et al., 1978). Un contrôle nerveux de la concentration de calcium dans le saccule fournit une explication physiologique pour un suivi direct par l’endolymphe, saisonnier et circadien, du niveau de calcium total dans le plasma sanguin (Mugiya & Yoshida, 1995).

50L’adaptation à des cycles jour-nuit suggère l’implication d’un complexe pinéal-hypophysaire. La sécrétion endocrine procure une périodicité circadienne chez de nombreux animaux et, au travers de l’activité métabolique, contrôle finalement la plupart des processus physiologiques (Simpson, 1978). Des études endocrinologiques ont démontré des variations diurnes du taux plasmatique de plusieurs hormones chez les Téléostéens (Matty, 1985). Ces dernières incluent la thyroxine (T4) (Eales et al., 1981), une hormone connue pour influencer la croissance squelettique et la calcification chez la truite arc-en-ciel (La Roche et al., 1966).

B. Écailles

F. J. Meunier

1. Description, diversité et fonction

51Les écailles des poissons présentent un haut degré de polymorphisme (Goodrich, 1907 ; Van Oosten, 1957 ; Bertin, 1958 ; Whitear, 1986). Se formant dans la partie superficielle du derme (fig. II.B.la), ce sont des éléments minéralisés qui appartiennent au squelette superficiel. Ce livre étant essentiellement consacré aux Téléostéens, nous aborderons essentiellement les écailles de ce taxon. Les écailles des Téléostéens sont de type élasmoïde comme celles des Amiidae, des Coelacanthidae et des Dipneustes (Goodrich, 1907 ; Kerr, 1952, 1955 ; Castanet et al., 1975 ; Meunier, 1980, 1984a ; Meunier & Zylberberg, 1998). Quelques autres taxons d’Ostéichthyens primitifs, tels les lépisostées et les polyptères, ont des écailles ganoïdes dont la structure diffère de celle des écailles élasmoïdes (Goodrich, 1907 ; Kerr, 1952 ; Francillon-Vieillot et al., 1990 ; Zylberberg et al., 1992). Ce sont des écailles juxtaposées et épaisses dont la surface est couverte d’une substance stratifiée hyperminéralisée, la ganoïne, d’origine épidermique (Meunier et al., 1987 ; Sire et al., 1987), très proche de l’émail. La plaque basale osseuse de ces écailles ganoïdes montre des marques de croissance, probablement annuelles, mais elles n’ont jamais été utilisées pour des études squelettochronologiques sauf, dans un travail de paléo-ichtyologie (Thomson & McCune, 1984). Les écailles élasmoïdes sont classiquement reconnues d’origine dermique (Zylberberg et al., 1992) tandis que les écailles ganoïdes ont une origine épidermo-dermique (Sire et al., 1987).

52Deux formes d’écailles élasmoïdes ont été décrites (fig. II.B.2) : cténoïdes et cycloïdes selon qu’elles possèdent ou non de petites épines sur leur marge postérieure (Goodrich, 1907 ; Bertin, 1958). La structure générale de ces écailles, qu’elles soient cycloïdes ou cténoïdes, est la même. Les épines des écailles cténoïdes montrent des morphologies variées (Roberts, 1993) mais ceci n’a pas de conséquences pour les marques de croissance cycliques. Quel que soit le type d’écaille élasmoïde (cycloïde ou cténoïde), la couche superficielle chez la plupart des espèces présente des crêtes concentriques ou circuli qui sont fréquemment traversées par des gouttières radiaires, les radii.

53Une écaille élasmoïde peut être divisée en deux régions principales (fig. II.B.lb) : une région antérieure (ou champ recouvert) et une région postérieure (ou champ recouvrant). Elle est profondément enchâssée dans le derme et enfermée dans un sac ou « sac de l’écaille » (Sire, 1988). Le sac de l’écaille, qui est associé uniquement aux écailles élasmoïdes, est un espace dermique qui abrite l’écaille. Il est clairement délimité du stratum compactum sous-jacent par un feuillet de deux strates de fibroblastes (Whitear et al., 1980). Les écailles élasmoïdes sont de fines plaques lamelleuses imbriquées (Bertin, 1944) qui sont constituées de deux couches principales (Bertin, 1958 ; Zylberberg et al., 1992) (fig. II.B.1c) : une fine couche superficielle, la « couche externe » qui recouvre une épaisse plaque basale lamellaire, partiellement minéralisée, constituée d’une structure caractéristique en contreplaqué appelée isopédine et qui est interprétée comme un tissu osseux dérivé (Meunier, 1987-1988). Dans la région postérieure de l’écaille qui est recouverte par l’épiderme, une couche limitante borde la couche externe (Schönbörner et al., 1979). Dans certains cas, des fibrilles de collagène s’insèrent dans la couche externe du champ postérieur, traversent la limitante externe et fixent l’écaille à la membrane basale de l’épiderme (fig. II.B.1c) ; elles sont appelées fibres d’ancrage et elles sont considérées comme un moyen de renforcer la cohésion entre l’écaille et l’épiderme sous-jacent pendant la nage (Zylberberg & Meunier, 1981 ; Sire, 1985). Selon les espèces, l’organisation spatiale des fibres de collagène de la plaque basale répond à deux modèles principaux : soit un contre-plaqué double torsadé (fig. II.B.3a), usuellement dans les taxons des Téléostéens inférieurs, soit un contre-plaqué orthogonal (fig. II.B.3b) qui caractérise plutôt les groupes dérivés (Meunier & Castanet, 1982 ; Meunier, 1987-1988). Généralement, le diamètre de ces fibres, qui sont parallèles entre elles dans une strate donnée, est plus grand (50 nm à 150 nm) que celui des fibrilles de collagène de l’os (20-40 nm) (Meunier, 1987-1988). Un autre type de fibres de collagène, les fibres TC qui sont orthogonales aux strates de la plaque basale, a été décrit chez plusieurs taxons, spécialement chez des Cyprinidae et des Characiformes (Zylberberg & Nicolas, 1982 ; Zylberberg & Meunier, 1996 ; Meunier, 1997).

Figure II.B.l - Écailles, a) Coupe antéro-postérieure du tégument d’un poisson Téléostéen montrant les écailles imbriquées obliquement dans le derme. Ep = épiderme ; D = derme ; Mu = muscles ; S = stratum compactum ; Sc = Écaille, b) Vue superficielle d’une écaille élasmoïde typique (Cichlidae). CA = champ antérieur ; CP = champ postérieur ; Ra = radius, c) Coupe longitudinale d’une écaille élasmoïde (d’après Sire, 1985). Ar= arrière ; Ce= couche externe ; Ci = circulus ; Co= couche osseuse ; CM = corpuscules de Mandl ; Ep= épiderme ; Fa= fibres d’attache ; Fm= front de minéralisation ; Le= limitante externe ; Pb= plaque basale, d) Coupe transversale dans le bord d’une écaille élasmoïde montrant les scléroblastes de l’épisquame (au-dessus), de l’hyposquame (en dessous) et de la marge (à gauche) ; Ci= circulus ; Co= couche osseuse ; El= élasmoblaste ; Pb= plaque basale ; SM= scléroblaste marginal ; SS= scléroblaste superficiel (photos F.J. Meunier).

Figure II.B.2 - Face superficielle d’écailles élasmoïdes (MEB). a) Écaille cycloïde de Coregonus lavaretus (Salmonidae, Salmoniformes). Échelle = 500 μm. b) Écaille cténoïde de Microchirus azevia (Soleidae, Pleuronectiformes). (la région antérieure de l’écaille est à gauche). Échelle = 250 μm (photos FJ. Meunier).

Figure II.B.3 - Écailles fracturées dans l’azote liquide (MEB) ; (a) Leporinus friderici (Anostomidae, Characiformes). Échelle = 100 μm. (b) Macrourus berglax (Macrouridae, Gadiformes). Échelle = 25 μm (photos F.J. Meunier).

54Dans les écailles élasmoïdes, la couche externe et la limitante externe sont normalement minéralisées alors que la minéralisation de la plaque basale est incomplète (Meunier, 1984a,b ; Zylberberg et al., 1992). À l’emplacement des radii, la couche superficielle est dépourvue de minéral (Sire & Meunier, 1981 ; Meunier, 1 984b ; Zylberberg et al., 1992). L’organisation spécifique de la composante collagénique de la plaque basale (structure en contre-plaqué) induit un mode de minéralisation original : les corpuscules de Mandl (Baudelot, 1873 ; Schönbörner et al., 1981 ; Zylberberg et ai, 1992). Le diamètre des fibres, qui est significativement plus grand que celui des fibrilles collagéniques de l’os, semble à l’origine du processus des corpuscules de Mandl qui présentent des formes géométriques caractéristiques (fïg. II.B.4b,c). Ils se développent en avant du front de minéralisation, se soudent entre eux (fig. II.B.4 c) avant de se fusionner au front de minéralisation qui apparaît normalement lisse après destruction de la matrice organique non calcifiée (fig. II.B.4a) (Sire & Meunier, 1981 ; Zylberberg et al., 1992). Quand elles sont présentes, les fibres TC interviennent également dans le processus de minéralisation de la plaque basale (Zylberberg & Nicolas, 1982 ; Zylberberg et al., 1992, inter alia) ; dans ce cas, la surface du front de minéralisation apparaît nettement irrégulière avec une alternance de crêtes et de fissures longitudinales si on enlève la matrice organique non calcifiée (fig. II.B.4d) (voir aussi Meunier, 1997).

Figure II.B.4 - Front de minéralisation de la plaque basale (MEB). a) Écaille d’Esox lucius ; la surface du front de minéralisation est lisse. Échelle = 50 μm. b) Détail des corpuscules de Mandl dans une écaille d’Astronotus ocellatus. Échelle identique à c.
c) Corpuscules de Mandl fusionnés dans une écaille d’Ophicephalus striatus. Échelle = 50 μm. (d) Détail du front de minéralisation de la plaque basale d’une écaille d’Hoplias aimara. Le front de minéralisation a un aspect rugueux par suite de la présence de fibres TC. Échelle identique à c (photos F.J. Meunier).

55Étant minéralisées, les écailles constituent un important réservoir de minéraux, spécialement de calcium (Simkiss, 1974 ; Takagi et al., 1989), qui peut être fortement sollicité sous certaines conditions physiologiques (Mugiya & Watabe, 1977 ; Persson, 1997, inter alia) comme, par exemple, chez les truites mais aussi les saumons adultes lors de leur maturation génitale (Persson et al., 1998 ; Kacem & Meunier, 2000). Parmi les différentes fonctions des écailles, nous citerons également leur rôle protecteur et leur rôle hydrodynamique (voir Burdak, 1979). Une importante particularité des écailles élasmoïdes est leur aptitude à se régénérer. Les poissons Téléostéens perdent, au cours de leur vie, une certaine proportion de leurs écailles (McCart, 1967 ; Fouda, 1979 ; Shackleton, 1988). Quand une écaille est perdue, en général, le sac de l’écaille n’est pas endommagé et il se maintient sous forme d’un espace vide dans lequel une nouvelle écaille se régénère rapidement (Sire, 1988 ; Bereiter-Hahn & Zylberberg, 1993). L’écaille régénérée ressemble à l’écaille initiale sauf ses ornementations de surface qui sont nettement différentes et la disparition des marques de croissance (Neave, 1940 ; Sire, 1987) ; ainsi, elles sont inutilisables pour faire une estimation de l’âge. Le nombre d’écailles régénérées augmente avec l’âge, ce qui peut rendre le décompte des marques de croissance difficile. Pour cette raison, il est nécessaire de prélever un nombre suffisant d’écailles pour l’étude de l’âge par scalimétrie.

2. Croissance des écailles et marques de croissance

56Deux processus interviennent dans la croissance des écailles élasmoïdes :

  • la surface de la couche externe s’accroît grâce à l’activité de scléroblastes marginaux (fig. II.B.1d) qui sont de véritables ostéoblastes ;

  • la plaque basale s’épaissit avec le dépôt de nouvelles strates de fibrilles de collagène synthétisées par des scléroblastes spécifiques, les élasmoblastes, formant un hyposquame qui couvre la face profonde de l’écaille.

57On considère généralement que la surface externe d’une écaille élasmoïde ne s’épaissit pas durant la vie du poisson, au moins pour le champ antérieur (Zylberberg et al., 1992). Cependant, dans quelques cas, cette couche montre des épaississements sous forme de fines lignes d’accrétion (Meunier, 1997) mais elles n’ont jamais été utilisées comme indicateur de phénomènes cycliques externes.

58Des marques de croissance cycliques ont été décrites uniquement à la surface des écailles et elles sont étudiées en utilisant les techniques de la microscopie classique ou, si nécessaire, le MEB. Les évènements cycliques, tels qu’un ralentissement métabolique saisonnier hivernal, une maturation de reproduction, etc., induisent des modifications morphologiques des ornementations, tout particulièrement des crêtes ou des circuit qui deviennent plus resserrés formant, ainsi, un annulus. Fréquemment, quand les écailles croissent à nouveau, au printemps, les nouveaux circuli sont plus ou moins discordants par rapport à ceux qui ont été déposés durant l’année précédente. En d’autres circonstances, l’annulus peut être renforcé par un processus marginal d’érosion préalable à la reprise de croissance. C’est le cas des Salmonidae migrateurs (Crichton, 1935 ; Van Someren, 1937 ; Richard & Baglinière, 1990) (fig. II.B.5) et de l’alose-tyran (June & Roithmayr, 1960), par exemple. Cependant, à notre connaissance, aucune étude n’a démontré que des variations climatiques cycliques puissent avoir des répercussions sur l’organisation histologique de la plaque basale. Plus le poisson est âgé et plus les strates de la plaque basale sont nombreuses.

Figure II.B.5
Surface des écailles d’un saumon montrant des baies d’érosion. a) Écaille entière. Échelle = 500 μm. b) Détail des baies d’érosion. Échelle = 5 μm (photos A. Kacem). AA = champ antérieur ; PA = champ postérieur.

59Cependant, l’étude du nombre de strates de la plaque basale n’a pas permis, par exemple, d’estimer l’âge individuel chez le coelacanthe (Sire, comm. pers.) tandis que l’analyse des marques de croissance de la couche superficielle a donné des résultats intéressants (Hureau & Ozouf, 1977).

60En revanche, la présence de marques de croissance est évidente dans la plaque basale des écailles ganoïdes. Elles montrent les mêmes caractéristiques histologiques que celles du squelette osseux, c’est-à-dire de larges zones à croissance rapide et des structures étroites pouvant être hyperminéralisées, à croissance lente, comme dans les écailles de polyptère (Meunier, 1980). Pour cette raison, elles seront abordées avec les marques de croissance osseuses annuelles.

3. Régulation des marques de croissance

61Selon notre opinion, les facteurs impliqués dans la régulation des marques de croissance des écailles sont les mêmes que ceux qui gouvernent les marques de croissance du squelette osseux. Elles montrent toutes les deux des rythmes de croissance annuels mais, à notre connaissance, aucun cycle sub-annuel (lunaire ou circadien) n’a été décrit, contrairement au cas des otolithes (voir plus haut). Nous étudierons donc la régulation des marques de croissance des écailles au chapitre suivant dévolu aux marques de croissance squelettiques (voir chap. II.C.3).

C. Squelette

F.J. Meunier

1. Morphologie et organisation structurale des os

62Chez les Ostéichthyens, comme chez les Tétrapodes, le terme « os » peut faire référence à plusieurs concepts :

  • un organe (échelle anatomique) tel qu’une vertèbre, un operculaire, un rayon épineux de nageoire ;

  • le tissu osseux qui constitue l’organe ;

  • la substance osseuse, c’est-à-dire les constituants chimiques : macromolécules et fibrilles organiques d’une part, cristallites minéraux d’autre part, tous caractéristiques des tissus osseux. Pour éviter toute confusion, Petersen (1930) a défini quatre niveaux d’intégration successifs de l’os correspondant à quatre modes d’investigation (tab. II.C.1, voir aussi Francillon-Vieillot et al., 1990). Ce sont essentiellement les 1er et 2e niveaux d’intégration qui sont concernés dans les études de squelettochronologie. Mais, pour une meilleure compréhension de l’histophysiologie de l’os, en relation avec les différentes contraintes cycliques et acycliques qui déterminent la structure osseuse, nous aborderons brièvement les 3e et 4e niveaux d’intégration de l’os.

Tableau II.C.l - Niveaux d’intégration de l’os (modifié d’après Petersen, 1930 ; Francillon-Vieillot et al., 1990).

Ordre de structure

Échelle approximative

Structures caractéristiques

Exemples de techniques utilisées

Problèmes biologiques étudiés

Premier ordre

1 m-l mm

Niveau d’intégration anatomique Morphologie des os, Orientation vasculaire, trabécules osseux

Dissection, rayons X, tronçonnage ; Observation : à l’œil nu, loupe binoculaire, microscopie

Anatomie et morphologie comparées du squelette ; Croissance globale

Deuxième ordre

1 mm-100 μm

Niveau d’intégration histologique Orientation, taille, nombre de trabécules, de canaux vasculaires ; Structure de la matrice extracellulaire

Histologie, histochimie, microradiographie, marquage in vivo ; Microscopie optique, MEB

Classification des tissus, croissance de l’os, processus de remodelage de l’os ; Histophysiologie osseuse

Troisième ordre

100 μm-l μm

Niveau d’intégration cytologique Détails des cellules, orientation de la matrice extracellulaire, quantité, organisation

Cellules ; Fort grandissement du microscope photonique, microscope polarisant, MEB, MET

Cytologie, cytochimie des cellules osseuses ; Métabolisme phosphocalcique cellulaire, Ultrastructure de la matrice osseuse

Quatrième ordre

1 μm-10 nm

Niveau d’intégration moléculaire Organisation chimique et biophysique des composants organiques et minéraux

MET, diffraction X, microsonde électronique, Techniques biochimiques et moléculaires

Relations ultrastructurales entre organelles cellulaires et matrice extracellulaire ; biochimie de la matrice osseuse et minéralisation osseuse

1.1. Constituants des tissus osseux

63Chez les Ostéichthyens, comme chez les Mammifères, les tissus osseux sont constitués d’une matrice organique, d’éléments minéraux et de différents types de cellule (Francillon-Vieillot et al., 1990 ; Meunier & François, 1992a). La matrice organique est un assemblage de fibrilles de collagène plus ou moins orientées et emballées dans un ensemble de molécules complexes telles que les protéoglycans (Glimcher, 1998). Les constituants minéraux sont essentiellement des cristallites d’hydroxyapatite qui se déposent directement sur les fibrilles de collagène. La minéralisation des tissus osseux chez les Ostéichthyens est un processus inotropique, c’est-à-dire qu’elle est le résultat d’une interaction entre les fibrilles de collagène et les cristaux d’hydroxyapatite (voir 0rvig, 1968 et chap. II.C.1.1.3).

1.1.1. Cellules

64Les cellules osseuses (scléroblastes de Klaatsch, 1890) sont de trois types :

  • les ostéoblastes, qui sont localisés sur les surfaces osseuses. Ils déposent la matrice organique et les constituants minéraux de l’os ;

  • les ostéocytes, qui sont noyés dans la substance osseuse. Ils remplissent une fonction trophique dans l’os ;

  • les ostéoclastes, dont le rôle principal est la destruction de la substance osseuse (Francillon-Vieillot et al., 1990 ; Sire et al., 1990 ; Ricqlès et al., 1991 ; Meunier & François, 1992a).

65Les ostéoblastes synthétisent d’abord les macromolécules protéiques, essentiellement le collagène, sur les surfaces osseuses en ostéogenèse. Ils sont progressivement englobés dans la matrice organique qu’ils sécrètent, devenant alors des ostéocytes. Ils contribuent aussi à la minéralisation de la matrice organique une fois qu’elle est déposée. Quand les ostéoblastes sont relativement nombreux sur la surface externe de l’os, ils forment une sorte de « membrane » épaisse, le périoste. Quand ils s’étalent sur les parois d’une cavité vasculaire ou médullaire, ils forment l’endoste (Francillon-Vieillot et al., 1990).

66Les ostéocytes ont généralement une forme plus ou moins étoilée ; ils sont prolongés par de nombreuses expansions cytoplasmiques ramifiées qui pénètrent dans la matrice extracellulaire au moyen de fins tunnels appelés canaliculi (fig. II.C.1a) (Stephan, 1900). Cependant, une caractéristique spécifique de nombreux Téléostéens est l’absence d’ostéocytes dans leurs os, spécialement dans les groupes les plus évolués comme les Acanthomorphes (perche, labre, etc.) (Kölliker, 1859 ; Blanc, 1953 ; Moss, 1961a,b, 1965 ; Meunier, 1983 ; Hughes et al., 1994). Ainsi, il y a plus de la moitié des 23 600 espèces connues de Téléostéens (Nelson, 1994) qui ont de l’os acellulaire (os anostéocytaire de Weiss & Watabe, 1979). On considère généralement que l’absence d’ostéocytes dans l’os acellulaire est le résultat d’un retrait progressif des ostéoblastes devant le front de dépôt de la matrice organique de l’os au fur et à mesure qu’ils la synthétisent (Moss, 1963 ; Meunier, 1987).

67Cependant, chez certaines espèces, l’os est traversé par des prolongements cytoplasmiques (voir chap. II.C.1.3.2) partant des ostéoblastes superficiels (fig. II.C.2) (Moss, 1965 ; Meunier, 1983, 1987 ; Meunier & Huysseune, 1992 ; Hughes et al., 1994). Ces expansions cytoplasmiques sont plus ou moins ramifiées dans le tissu osseux.

Figure II.C.l - a) Os cellulaire (lame mince, lumière naturelle transmise) dans l’os frontal d’Arius proops (Siluriformes) montrant des ostéocytes étoilés typiques (flèches) avec de nombreux prolongements cytoplasmiques. Échelle = 50 μm.
b) Os acellulaire dans le supra-occipital (coupe transversale, trichrome de Masson) chez Trachurus trachurus (Carangidae) ; pb = os primaire, sb = os secondaire, vc = cavité ou canal vasculaire. Échelle = 100 pm (photos F.J. Meunier).

Figure II.C.2 - a) Os acellulaire (lame mince, lumière naturelle transmise) dans un rayon épineux dorsal de Lethrinus nebulosus (Perciformes, Lethrinidae) montrant de nombreux canalicules ostéoblastiques dans l’os primaire. L’os secondaire est délimité par une ligne cimentante de réversion (flèche) et est dépourvu de canalicules.
b) Microradiographie de la même section montrant les lignes cimentantes hyperminéralisées (flèches). L’os secondaire est moins minéralisé que l’os primaire ; ot = ostéone ; pb = os primaire, sb = os secondaire, vc = cavité ou canal vasculaire. Echelle = 100 pm (photos F.J. Meunier).

68La nature du tissu osseux, c’est-à-dire qu’il soit acellulaire ou cellulaire, n’a pas d’importance majeure pour la détection des rythmes saisonniers de croissance des os en squelettochronologie. De nombreux os acellulaires montrent des marques de croissance utilisables pour estimer l’âge individuel (Casselman, 1974 ; Meunier et al., 1979 ;Johnson & Saloman, 1984, inter alia).

69Les ostéoclastes, dont l’existence fut niée pendant plusieurs décades (Blanc, 1953 ; Moss, 1963), sont maintenant reconnus et acceptés (López, 1973 ; Meunier, 1983 ; Glowacki et al., 1986) dans l’os cellulaire comme dans l’os acellulaire. Mais, contrairement à l’os des Mammifères chez qui ils sont multinucléés, les ostéoclastes sont fréquemment mononucléés dans l’os des poissons (Sire et al., 1990). Les ostéoclastes détruisent les tissus osseux, formant une petite dépression à la surface de l’os : les lacunes de Howship. Quand plusieurs lacunes confluent, les ostéoclastes peuvent créer d’assez grandes cavités d’érosion. Ultérieurement, ces cavités seront plus ou moins comblées par de nouveaux dépôts osseux (os secondaire) (voir chap. II.C.1.3.2). Ce processus d’érosion et de reconstruction constitue le remaniement osseux (Enlow, 1963). Si le remaniement osseux est très développé, il peut contribuer à faire disparaître des marques de croissance et ainsi conduire à une sous-estimation de l’âge. Pour cette raison, il est essentiel de savoir reconnaître le processus de remaniement (voir plus loin) dans un travail d’estimation de l’âge à l’aide de l’histologie osseuse.

1.1.2. Matrice organique

70La plus grande partie de la matrice organique est formée par des fibrilles de collagène. Dans l’os des Mammifères, il est admis que le collagène représente 23 à 32 % du poids sec (Casselman, 1974), selon le taux de minéralisation. La proportion de collagène diminue quand l’os est hyperminéralisé (Herring, 1972). Ces fibrilles sont noyées dans des protéoglycans dont le rôle est mal connu. Les fibrilles de collagène peuvent être regroupées en deux catégories : les fibrilles intrinsèques qui constituent la trame organique de l’os et les fibrilles extrinsèques de structures variées qui ont une fonction d’ancrage dans l’os (en général, ligaments et tendons). Les fibres de Sharpey sont des fibres extrinsèques (Francillon-Vieillot et al., 1990 ; Meunier & François, 1992a) ; elles sont constituées de fibrilles étroitement accolées en véritables paquets ancrés plus ou moins perpendiculairement dans la trame collagénique de l’os (fig. II.C.3a). Ces fibres de Sharpey, quand elles sont présentes, garantissent que le tissu osseux est de l’os primaire (voir plus loin).

71Les fibrilles intrinsèques constituent un réseau tridimensionnel dont l’organisation est bien connue et dont l’agencement correspond à des contraintes biologiques spécifiques. Trois modeies d’organisation spatiale ont été décrits pour l’arrangement des fibrilles : l’os fibreux ou, mieux, à fibres enchevêtrées (« woven-fibred bone matrix »), l’os pseudo-lamellaire ou à fibres parallèles (« parallel-fibred bone matrix ») et l’os lamellaire (« lamellar bone matrix ») (Francillon-Vieillot et al., 1990 ; Ricqlès et al., 1991). Décrits en premier dans l’os de Mammifères, ces trois modes d’arrangement spatial ont été retrouvés dans l’os des poissons Téléostéens (Meunier & François, 1992a ; Meunier & Huysseune, 1992). Les fibrilles de collagène ressemblent à des structures para-cristallines et, comme telles, elles dévient la lumière polarisée. Cette propriété est utilisée pour étudier l’orientation des fibres de collagène dans les tissus osseux avec un microscope polarisant.

Figure II.C.3
a) Fibres de Sharpey dans le rayon épineux dorsal (lame mince, coupe transversale, lumière transmise polarisée) de Cyprinus carpio (Ostariophysii, Cyprinidae).
Elles sont illuminées et orthogonales à la surface de l’os.
b) Os acellulaire (lame mince, lumière transmise polarisée) dans un rayon épineux dorsal de Lethrinus nebulosus (Perciformes,
Lethrinidae) montrant de l’os lamellaire secondaire (comparer avec fig. II.C.2) ; pb = os primaire, sb = os secondaire.
Échelle = 150 μm (photos F.J. Meunier).

72L’os à fibres enchevêtrées est formé d’un réseau lâche de fibrilles de collagène différemment orientées et de diamètres variés ; elles sont distribuées sans arrangement ordonné particulier. En lumière polarisée, l’os à fibres enchevêtrées apparaît globalement sombre sur les coupes. Quand ils sont présents, les ostéocytes (dans l’os cellulaire) sont disposés çà et là et ils sont globuleux (isodiamétriques), typiquement étoilés et prolongés par un grand nombre de processus cytoplasmiques qui pénètrent la substance osseuse, dans toutes les directions. La faible organisation de l’os à fibres enchevêtrées est interprétée comme caractéristique d’un processus d’ostéogenèse rapide, comme c’est le cas dans l’os embryonnaire ou larvaire (Castanet et al., 1992, 1993).

73Dans l’os à fibres parallèles, ou os pseudo-lamellaire, les fibrilles de collagène sont beaucoup plus denses et elles ont toutes la même orientation sur une grande épaisseur. Comme elles sont parallèles les unes aux autres, sur une préparation histologique, l’os pseudo-lamellaire est homogènement sombre ou lumineux en lumière polarisée selon que l’orientation des sections est perpendiculaire ou parallèle à la direction des fibrilles. Les ostéocytes sont aplatis et distribués çà et là ; leurs prolongements cytoplasmiques se dirigent préférentiellement dans la même direction que l’axe principal des ostéocytes. L’os à fibres parallèles est interprété comme un type intermédiaire entre l’os fibreux et l’os lamellaire pour ce qui concerne sa signification histophysiologique (Castanet et al., 1992, 1993).

74L’os lamellaire est le plus organisé des trois types. Il est formé d’une succession de fines couches (ou lamelles) dans lesquelles les fibrilles de collagène sont parallèles les unes aux autres mais leur direction change d’une lamelle à la suivante d’un angle voisin de 90°. Cette organisation régulière conduit, lors d’un examen en lumière polarisée, à une alternance de strates sombres et illuminées, ce qui correspond à une structure en contre-plaqué (Giraud-Guille, 1988). Les ostéocytes sont, en général, plus ou moins aplatis et localisés entre deux lamelles osseuses. Los lamellaire est en général associé à une ostéogenèse lente, au moins pour l’os primaire (Castanet et al., 1993). Une organisation en contre-plaqué caractérise aussi l’isopédine de la plaque basale des écailles élasmoïdes, avec deux types d’arrangement spatial (Meunier, 1987-1988). Le premier, un contre-plaqué orthogonal « plywood », est très similaire à Los lamellaire où l’angle des fibrilles entre deux strates successives est de 90°, mais avec un diamètre fibrillaire significativement plus grand et des lamelles plus épaisses dans l’isopédine. Dans le second type, le contre-plaqué torsadé, il y a deux systèmes imbriqués (pair et impair) dans chacun desquels les directions fibrillaires tournent d’un angle plus ou moins régulier et nettement différent de 90° (Giraud et al., 1978 ; Meunier & Castanet, 1982). La rotation des directions fibrillaires est sénestre dans les écailles élasmoïdes des Actinoptérygiens (Meunier & François, 1980 ; Meunier & Castanet, 1982 ; Meunier, 1987-1988) et dextre dans celles des Sarcoptérygiens (Giraud et al., 1978 ; Meunier & François, 1980).

1.1.3. Matrice minérale

75La minéralisation de l’os est un phénomène complexe. Dans ce traité, nous nous limiterons à un bref survol de la question.

76La composante minérale est constituée, pour l’essentiel, de phosphate de calcium, qui forme des cristallites proches de l’hydroxyapatite (Glimcher, 1998). Cependant, le minéral osseux des poissons Téléostéens contient une quantité significative de carbonate de calcium ainsi que de faibles quantités d’autres éléments comme du fluor, du citrate et différents cations : Mg, Si, Sr, Mn, Ba (Francillon-Vieillot et al., 1990 ; Zylberberg et al., 1992). Bien que l’on ait longtemps cru qu’une phase amorphe précédait le dépôt de cristallites (Termine, 1972), il est maintenant proposé que la phase d’hydroxyapatite « amorphe » soit, en fait, constituée de très petits cristallites (Glimcher, 1998). Cependant, l’importante proportion de whitlockite chez plusieurs espèces d’Ostéichthyens montre que la cristallisation du phosphate de calcium n’est pas parfaite (voir aussi Baud, 1978 ; Tochon-Danguy & Schönbörner, 1981).

77Le dépôt de la phase minérale suit toujours, dans un bref délai, celui de la matrice organique. La surface de la matrice organique qui se minéralise forme le front de minéralisation. Le délai entre la synthèse des composants organiques et leur minéralisation peut s’allonger de façon significative, spécialement dans la plaque basale des écailles (voir ci-dessus). De plus, dans ces tissus, le diamètre des fibrilles de collagène est plus grand que celui des fibrilles de l’os. Cette particularité semble être responsable du processus de minéralisation impliquant les corpuscules de Mandl qui sont des concrétions minérales aux formes géométriques caractéristiques et qui se développent en avant du front de minéralisation de la plaque basale avant de fusionner avec ce dernier (Schonborner et al., 1981).

78La matrice organique de l’os contrôle l’orientation des cristallites qui sont normalement fixés le long des fibrilles de collagène. Dans ce cas, la minéralisation est dite inotropique (Ørvig, 1968). La situation alternative est la minéralisation sphéritique caractérisée par une organisation radiaire des cristallites, indépendante des fibrilles de collagène et qui conduit à la formation de globules minéralisés (Francillon-Vieillot et al., 1990). La minéralisation sphéritique est relativement rare.

79Il y a deux moyens de mesurer la quantité de minéral dans l’os : le taux de minéral et le degré de minéralisation. Le taux de minéral, obtenu par l’incinération de l’os sec, donne la quantité totale de composés minéraux dans l’os ; les valeurs se situent usuellement entre 60 et 70 % du poids sec de l’os chez les Ostéichthyens (Moss & Freilich, 1963 ; Casselman, 1974 ; Meunier, 1983 ; Casadevall et al., 1990 ; Kacem et al., 2000). Le degré de minéralisation nécessite une approche technique plus complexe (Boivin & Baud, 1984) mais fournit des données plus fines, à l’échelle histologique, mesurant les variations locales de la quantité de minéral dont la signification physiologique peut être importante. Le degré de minéralisation de l’os est exprimé en termes de « masse d’hydroxyapatite par unité de volume », c’est-à-dire en gramme par centimètre cube (Boivin & Baud, 1984). Chez les Ostéichthyens, les quelques valeurs disponibles s’étalent entre 0,8 et 1,35 g/cm1 (valeurs moyennes ; voir Meunier, 1983). Le degré de minéralisation semble être plus élevé dans l’os acellulaire que dans l’os cellulaire (Meunier, 1983, 1984a).

1.2. Organisation spatiale des tissus osseux

80La description des types cellulaires, de la matrice organique et de son organisation spatiale ainsi que de la composante minérale permet de caractériser et de classer les tissus osseux (Francillon-Vieillot et al., 1990 ; Ricqlès et al., 1991 ; Meunier & François, 1992a). Cependant, certaines mesures et/ou observations complémentaires peuvent offrir d’autres données utiles au décryptage de l’information physiologique et temporelle « cachée » dans le tissu osseux. De telles données incluent les lignes cimentantes et le réseau vasculaire de l’os.

1.2.1. Lignes cimentantes

81Une étude approfondie de préparations histologiques peut mettre en évidence des lignes chromophiles dans les matrices extracellulaires qui peuvent ou non être répétitives (fig. II.C.4). Elles sont normalement très étroites et colorables par l’hématoxyline et l’acide périodique de Schiff (aps). Elles sont brillantes en lumière transmise et sombres en lumière réfléchie, sur des lames minces non colorées. Il y a deux sortes de lignes cimentantes : les « lignes de repos » ou « lignes d’arrêt de croissance » (lac) et les « lignes de réversion ». Les lignes d’arrêt de croissance sont concordantes avec les lamelles osseuses (fig. II.C.4a). Chez la carpe, la seule espèce de poisson où leur ultrastructure est connue, les lignes cimentantes ont approximativement 2,5 μm d’épaisseur et elles sont constituées de fines fibrilles de 5 nm de diamètre (Castanet, 1981).

Figure II.C.4
a) Quatre annuli (flèches) dans une écaille (lame mince, coupe transversale, microradiographie) de Polypterus bichir (Polypteridae). La minéralisation de ces annuli est du même ordre que celle de la dentine (d) mais nettement moins élevée que celle de la ganoïne (g) superficielle. Échelle = 100 μm.
b) Lignes cimentantes de réversion (grosses flèches noires) dans un rayon épineux dorsal (lame mince, coupe transversale, microradiographie) de Katsuwomus pelamis (Perciformes, Thunnidae) ; remarquer les nombreux ostéocytes (petites flèches blanches et noires), bp = plaque basale, pb = os primaire, sb = os secondaire. Échelle = 100 μm (photos F.J. Meunier).

82Le second type de lignes cimentantes, les lignes de réversion (« lignes de résorption »), marque nettement des discordances dans les dépôts osseux successifs (fig. II.C.2b, 4b). Les lignes de réversion représentent un arrêt de l’apposition osseuse suivi d’une résorption d’os avant une reprise de l’ostéogenèse (Castanet et al., 1993). Elles sont délicatement crénelées et hyperminéralisées. Elles séparent un dépôt osseux secondaire d’un autre dépôt osseux plus ancien (voir ci-dessous) (Amprino & Engström, 1952). Cette ligne de réversion agit comme un ciment ou une colle entre deux surfaces osseuses. Chez les poissons osseux, ces lignes cimentantes de réversion ont une épaisseur d’un micromètre et consistent en une double bordure de matériel opaque (Castanet, 1981). L’aspect crénelé des lignes de réversion provient de l’activité ostéoclastique qui précède l’os secondaire (Matrajt et al., 1964).

1.2.2. Vascularisation des tissus osseux

83Dans l’os, il existe des espaces non osseux qui hébergent des vaisseaux sanguins, des cellules adipeuses et des fibrocytes. Ces espaces sont appelés canaux vasculaires ou cavités vasculaires selon leur forme et leur taille (Francillon-Vieillot et al., 1990 ; Ricqlès et al., 1991). Une des fonctions des canaux vasculaires est un rôle trophique puisqu’ils apportent les métabolites au cœur de la substance osseuse. Ils forment un réseau plus ou moins développé, selon le taxon. Quand les espaces vasculaires sont présents, ils déterminent un os vasculaire (fig. II.C.5a) ; quand le tissu osseux est dépourvu d’espaces vasculaires, il est dit avasculaire (fig. II.C.5b) (Francillon-Vieillot et al., 1990 ; Meunier & François, 1992a). D’une façon générale, les canaux vasculaires sont plus abondants quand l’activité métabolique des poissons est élevée, comme par exemple chez les thons (Amprino & Godina, 1956). Dans l’os spongieux, le volume total des cavités est supérieur à celui de la substance osseuse (fig. II.C.5a).

Figure II.C.5 - a) Os spongieux dans le supra-occipital (lame mince, coupe transversale, microradiographie) de Pomadasys hasta (Perciformes, Haemulidae) montrant des cavités d’érosion (ec). Échelle = 50 μm.
b) Os avasculaire dans le rayon épineux dorsal (lame mince, coupe transversale, lumière naturelle transmise) de Cyprinus carpio (Ostariophysii, Cyprinidae) montrant deux annuli (grosses flèches) et des ostéocytes aplatis (petites flèches) caractéristiques de l’os pseudo-lamellaire. Échelle = 50 μm (photos F.J. Meunier).

84L’os compact est généralement relativement pauvre en espaces vasculaires, contrairement à l’os spongieux. Ce dernier, quand il est présent, est plutôt localisé dans les secteurs les plus internes d’un os et est entouré par une épaisseur plus ou moins grande d’os compact (Meunier & François, 1992a).

85Dans les écailles élasmoïdes, les canaux vasculaires sont rares. Cependant, des pores transversaux (« canalicules perforants » de Baudelot, 1873), traversant complètement l’écaille, ont été décrits dans le champ postérieur des écailles de diverses espèces, par exemple Cyprinus carpio et Mugil cephalus, où ils ont un diamètre moyen de 30-50 μm (Baudelot, 1873), ou encore Latimeria (Meunier, 1980). Ces canaux abritent, notamment, des vaisseaux sanguins et des fibres nerveuses (Baudelot, 1873) ; ce sont de véritables canaux vasculaires mais ils n’interfèrent pas dans la localisation des marques de croissance superficielles.

86Dans un os donné, il est possible de caractériser différents modes d’organisation spatiale des canaux vasculaires. Comme exemple, nous pouvons prendre le rayon épineux pectoral du poisson-chat, Hoplosternum littorale (Callichthyidae), qui croît en longueur et en épaisseur pendant la vie de l’animal. On peut définir trois types de canaux vasculaires (Francillon-Vieillot et al., 1990) :

  • des canaux vasculaires « radiaires », qui relient la région interne d’un os (éventuellement la cavité médullaire) à ses régions les plus externes ;

  • des canaux vasculaires « longitudinaux » parallèles à l’axe proximodistal de l’os ;

  • des canaux vasculaires « circulaires » plus ou moins concentriques et parallèles à la surface de l’os.

87Il est clair que, dans un os donné, on peut décrire l’organisation du réseau vasculaire selon les modes d’association des différents canaux vasculaires (voir par exemple fig. Il.C.6.a, b).

88Il y a deux types de canaux vasculaires : les premiers sont appelés canaux vasculaires primaires. Ils se forment en même temps que le dépôt osseux périostique. Les ostéoblastes sécrètent les composants osseux autour des vaisseaux sanguins du périoste qui sont ainsi directement incorporés dans la matrice osseuse. On considère généralement que plus les canaux ou cavités vasculaires primaires sont nombreux, plus le métabolisme de l’animal est élevé (Ricqlès et al., 1991). Le second type correspond aux canaux vasculaires secondaires qui sont le résultat d’une résorption ostéoclastique préalable. Les ostéoclastes agissent comme un trépan, perforant des cavités, véritables tunnels qui sont envahis par des vaisseaux sanguins. Sur les parois de ces canaux vasculaires secondaires, des ostéoblastes endostéaux déposent de nouvelles couches de substance osseuse qui constituent de l’os secondaire et qui sont séparées de l’os plus ancien par une ligne cimentante de réversion (voir section précédente). Quand ces canaux vasculaires secondaires sont réguliers et plus ou moins parallèles au grand axe de l’os, ils sont appelés ostéones secondaires (fig. II.C.2).

Figure II.C.6 - Hoplosternum littorale. Coupe transversale d’un rayon épineux pectoral (microradiographie) (photos F.J. Meunier).
a) Un spécimen expérimental d’élevage ; on peut voir les odontodes superficiels (flèches blanches) et un secteur d’os hypervascularisé (flèche noire) correspondant à la première saison de reproduction. Échelle = 1 mm.
b) Une femelle sauvage montrant quatre annuli hyperminéralisés et l’os faiblement vascularisé. Échelle = 1 mm.
c) Un mâle sauvage montrant deux zones hypervascularisées (astérisques), mc = cavité médullaire. Échelle = 1 mm.

1.3. Signification histophysiologique des tissus osseux

89Une étude comparative de l’os chez les différentes classes de Vertébrés (incluant les taxons fossiles) montre que les constituants de base (cellules, matrice organique, cristallites minéraux) apparaissent tous à la même époque géologique, au moment de la différenciation de l’os, c’est-à-dire pendant l’Ordovicien (Ricqlès et al., 1991 ; Janvier, 1996). De plus, il n’existe pas de véritable tendance évolutive de la structure de l’os qui soit directement reliée à l’évolution des grands taxons de Vertébrés, mais plutôt, aux contraintes des spécialisations ontogéniques, biomécaniques et physiologiques. La typologie des tissus osseux qui est issue des diverses associations entre présence/absence des ostéocytes, arrangement des fibrilles de collagène, présence/absence de canaux vasculaires, etc. n’a pas de signification évolutive. Au contraire, les différents types osseux ont des significations physiologiques variées qui s’expriment indifféremment chez les Ostéichthyens comme chez les Reptiles ou les Mammifères (Francillon-Vieillot et al., 1990 ; Ricqlès et al., 1991) et qui sont liées à des contraintes épigénétiques comme la saisonnalité de la croissance, l’intensité de l’activité métabolique, la reproduction, etc.

1.3.1. Croissance osseuse

90La croissance osseuse est le résultat d’un processus d’apposition dû à l’activité des ostéoblastes localisés dans la « membrane périostique » (voir plus haut). Le périoste produit l’os primaire qui peut persister durant toute la vie du poisson ou qui peut être plus ou moins partiellement détruit et être remplacé par de l’os nouveau qui est alors considéré comme de l’os secondaire (voir plus haut). La structure de l’os primaire en croissance dépend de la vitesse de l’ostéogenèse, par exemple si l’animal est jeune ou adulte, d’une part, ou si le poisson a une forte ou une faible activité métabolique, d’autre part. Quel que soit le rôle de ces facteurs, le fonctionnement des ostéoblastes est également sous influence des rythmes saisonniers.

91La mesure de vitesse de l’ostéogenèse périostique est basée sur la technique du marquage vital (Meunier & Boivin, 1974, 1978 ; Beamish & McFarlane, 1983 ; Babaluk & Craig, 1990 ; Boujard & Meunier, 1991 ; Trébaol et al., 1991). Il y a peu d’études de la vitesse de croissance périostique chez les poissons. Dépendant de la taille du poisson, de son âge et de son état physiologique, la croissance périostique appositionnelle se situe entre 0,1 et 20 pm/jour (Simmons et al., 1970 ; Casselman, 1974 ; Boujard & Meunier, 1991 ; Meunier & François, 1992b, inter alia).

1.3.2. Remaniement osseux

92Dans le chapitre II.C.1.1, qui aborde l’étude des composants élémentaires des tissus osseux chez les Ostéichthyens, nous avons vu qu’il est nécessaire de distinguer les tissus osseux primaires et les tissus osseux secondaires. L’os primaire est l’os nouveau déposé par les cellules périostiques, c’est-à-dire le résultat de l’activité des ostéoblastes sans destruction osseuse préalable. Ces cellules sont aussi responsables de l’augmentation en épaisseur de l’os par adjonction de nouvelles couches périphériques. Au contraire, l’os secondaire qui est déposé par des ostéoblastes endostéaux suit un processus érosif, résultat de l’activité des ostéoclastes (fig. II.C.3b, 5a). Ces ostéoclastes, fréquemment unicellulaires dans l’os des poissons (voir plus haut ; Sire et al., 1990), sont à l’origine de cavités et/ou de canaux vasculaires qui sont progressivement remplis par du tissu osseux nouveau. Cet os secondaire est toujours séparé de l’os primaire par une ligne cimentante appelée « ligne cimentante de réversion » qui a les mêmes propriétés histologiques que les lignes d’arrêt de croissance, sauf son aspect irrégulier (voir plus haut). Ce phénomène d’érosion-reconstruction est appelé remaniement osseux et, si l’os primaire et l’os secondaire sont constitués des mêmes éléments de base, ils ont une signification morphologique et physiologique très différente (Francillon-Vieillot et al., 1990 ; Meunier & François, 1992b).

93Le remaniement osseux n’est pas très développé chez de nombreux Ostéichthyens, ce qui permet de considérer que les tissus osseux primaires sont relativement permanents tout au long de la vie des poissons. En revanche, les thons et les espèces voisines montrent un abondant remaniement du squelette, au moins du squelette axial (Amprino & Godina, 1956 ; Poplin et al., 1976), des os superficiels comme les rayons de nageoires étant relativement épargnés (Meunier, observations non publiées). Ce remaniement peut entraîner la destruction de marques de croissance et l’estimation de l’âge peut alors être entreprise par l’étude des otolithes (Stéquert et al., 1995 ; Itoh & Tsuji, 1996, inter alia).

94La croissance corporelle des poissons est considérée comme indéfinie (Dutta, 1994 ; Goss, 1994). Le squelette osseux croît tout au long de la vie, même si après la première reproduction sa croissance chute de façon significative (Brown, 1957). Le squelette enregistre, par des structures spécifiques telles que les marques de croissance, le rythme de croissance ainsi que des évènements qui l’affectent. Ainsi, certains éléments du squelette peuvent souvent être utilisés comme enregistreurs de l’âge dès lors que le tissu osseux montre des structures répétitives, les marques de croissance, et si ces structures sont synchronisées par un cycle saisonnier.

95Certaines familles de Téléostéens (Carangidae, Drepanidae) ou certaines espèces (appartenant aux Gadidae, par exemple) peuvent développer des hyperostoses, c’est-à-dire des os anormalement renflés (Desse et al., 1981 ; Driesch, 1994, inter alia). Dans ces os, la croissance (os primaire d’apposition) semble être stimulée et le remaniement osseux y est généralement très abondant (Desse et al., 1981 ; Meunier & Desse, 1994 ; Meunier & Zylberberg, 1998), donc ces pièces squelettiques hyperostosées ne conviennent pas pour des études d’estimation de lage.

Figure. II.C.7
Une vertèbre caudale d’un poisson Téléostéen montrant sept marques de croissance (annuli) sur la surface du cône vertébral (flèche creuse). La flèche indique la région antérieure du poisson.
(HA = arc hémal ;
NA = arc neural ;
VB = corps vertébral) (modifié d’après Laerm, 1976).

2. Accroissements périodiques ou « le squelette comme une boîtenoire »

96Les os plats ne nécessitent pas l’utilisation de techniques élaborées pour une étude squelettochronologique (fig. II.C.7, 8a), contrairement aux os longs comme les rayons épineux qui sont préparés avec des techniques histologiques plus ou moins contraignantes (fig. II.C.6, 8b, 9). Normalement, un nettoyage superficiel et une observation dans un milieu éclaircissant (voir chap. VIII) sont suffisants pour l’observation et la discrimination des marques de croissance sur les os plats (Casselman, 1974 ; Boujard et al., 1991 ; Lecomte et al., 1993, inter alia). D’un autre côté, pour les os longs, le matériel est observé soit à partir de surfaces polies sur des os coupés sans décalcification préalable (Deelder & Willemse, 1973 ; Beamish & McFarlane, 1987), sur des lames minces (Sneed, 1951 ; Marzolf, 1 955 ; Van der Waal & Schoonbee, 1975 ; Olatunde, 1979 ; Loubens & Panfili, 1992, inter alia), soit sur des coupes à congélation de matériel décalcifié (voir chap. VIII). Le principal avantage de ces techniques est qu’elles permettent un décryptage précis des évènements spatio-temporels qui ont affecté l’organisme durant la vie du poisson (Castanet et al., 1992, 1993).

Figure II.C.8
a) Myleus rhomboidalis. Operculaire (lumière réfléchie sur fond noir). Échelle = 1 cm.
b) Cyprinus carpio. Lame mince de rayon épineux de nageoire dorsale, coupe transversale (lumière transmise).
Échelle = 1 mm (photos F.J. Meunier).

Figure II.C.9
Cinq LAC (lignes d’arrêt de croissance) (flèches creuses noires et blanches). Coupe transversale d’un rayon épineux (hématoxyline) de Plagioscion squamosissimus (Sciaenidae). Le tissu osseux est acellulaire et montre, autour de la cavité médullaire (mc), de l’os secondaire avec quelques ostéones secondaires (Os), séparés de l’os primaire par une ligne cimentante de réversion (RI).
Échelle = 200 μm (photo F.J. Meunier).

97D’une façon générale, les marques de croissance des os plats (operculaire, vertèbres, cleithrum...) sont des « zones » et des « annuli » (tab. II.C.2) et leur mode d’utilisation pour estimer l’âge est très proche de la scalimétrie. Les auteurs qui ont utilisé la squelettochronologie ont peu fait attention à la signification du support structural des marques de croissance cycliques. Cependant, la connaissance de leur structure histologique est essentielle pour la compréhension des relations entre le squelette et les facteurs génétiques et épigénétiques de la croissance (Castanet et al., 1977, 1993).

Tableau II.C.2 – Formation des marques de croissance (Castanet et al., 1993, modifié).

Tableau II.C.2 – Formation des marques de croissance (Castanet et al., 1993, modifié).

2.1. Marques de croissance

98Les marques de croissance utiles à l’estimation de l’âge ne sont présentes que dans l’os primaire. C’est pourquoi l’intégrité de cet os est essentielle pour les études squelettochronologiques car le remaniement osseux détruit une partie de l’information (Castanet et al., 1992, 1993). Par exemple, il est pratiquement impossible d’estimer l’âge d’un thon avec ses vertèbres car elles sont soumises à d’importants remaniements qui détruisent de vastes territoires d’os primaire. Par ailleurs, les marques de croissance ont des propriétés spécifiques par rapport à la lumière lors de l’observation microscopique, propriétés qui sont utilisées pour les distinguer lors des études d’estimation de l’âge. Il y a trois catégories de marque de croissance dans l’os : les zones, les annuli et les lignes d’arrêt de croissance (lac).

99La « zone » est la marque de croissance la plus large. Elle apparaît sombre en lumière transmise et brillante en lumière réfléchie (fig. II.C.8b). Quand l’os est vascularisé, les canaux et cavités vasculaires sont plus nombreux dans les zones que dans les annuli. Chez les jeunes animaux à croissance rapide, les couches opaques, c’est-à-dire les couches à croissance active (zones), sont constituées d’os à fibres enchevêtrées avec des ostéocytes isodiamétriques distribués çà et là dans le tissu osseux. Chez les adultes, la croissance osseuse est moins importante à cause de la compétition du métabolisme de la reproduction et l’os à fibres enchevêtrées est remplacé par de l’os à fibres parallèles ou, éventuellement, par de l’os lamellaire, les deux tissus présentant des ostéocytes plus ou moins aplatis (fig. II.C.5b) (Castanet et al., 1992, 1993).

100Les annuli sont nettement moins épais que les zones. D’une manière générale, chez les poissons osseux, l’annulas consiste en une ou plusieurs strates osseuses qui sont légèrement hyperminéralisées relativement au taux de minéralisation de l’os à croissance rapide (Meunier, 1988 ; Castanet et al., 1993, inter alia) (fig. II.C.4a, 6). De plus, la densité des cellules est légèrement plus faible dans l’annulus (Castanet et al., 1977, 1993). Les annuli ou couches à croissance ralentie correspondent à une ostéogenèse lente. Ils sont donc normalement plus étroits que les secteurs adjacents (zones) et ils sont constitués d’os lamellaire. Ils apparaissent plus transparents que les zones, c’est-à-dire qu’ils sont illuminés en lumière transmise et sombres en lumière réfléchie.

101Les lignes d’arrêt de croissance (lac) sont des lignes cimentantes qui sont concordantes avec les couches osseuses (voir plus haut). Chez certaines espèces, l’annulus est bordé par une lac, parfois par deux ou plus. Les lac sont des lignes de repos de la croissance (Castanet, 1981 ; Ricqlès et al., 1991), c’est-à-dire qu’elles marquent un arrêt temporaire, plus ou moins long, de l’ostéogenèse locale (Castanet et al., 1992, 1993). Elles sont en général plus transparentes et plus réfringentes que les autres marques de croissance. Aussi, apparaissent-elles comme les structures les plus brillantes lorsque l’os est observé avec la lumière polarisée. Elles sont également plus chromophiles (avec les colorations à l’hématoxyline et à l’aps) et, fréquemment, plus minéralisées. Chez les poissons adultes, elles sont souvent le seul signe de la saison froide.

102L’association d’une zone de croissance rapide et d’un annulas représente la croissance d’une année. La zone est constituée par de l’os déposé pendant la période de grande activité métabolique. Au contraire, l’annulus marque le ralentissement de la croissance squelettique quand l’activité métabolique de l’animal chute. Il est maintenant bien connu que les marques de croissance osseuses sont plus ou moins distinctes selon la dynamique de la croissance des différents éléments squelettiques (Castanet et al., 1992, 1993). Aussi, les os qui seront sélectionnés pour le travail de squelettochronologie seront ceux qui ont les marques les plus nombreuses et les plus nettes. De plus, il doit y avoir le moins de remaniement osseux possible (fig. II.C.10b,e).

Figure II.C.10
a, b) Arius proops (modifié d’après Meunier et al., 1997). a) Rayon épineux pectoral. 1-2 : localisation du niveau convenable pour les sections.
Échelle = 5 mm. b) Dessin d’une coupe montrant trois annuli et la cavité médullaire (mc). La résorption a détruit une grande partie du premier annulus.
Échelle = 1 mm.
c, d, e) Lethrinus nebulosus (modifié d’après Meunier et al., 1979). c) Rayon épineux dorsal. 1-2 : localisation du niveau convenable pour les sections.
Échelle = 10 mm.
d) Dessin d’une coupe montrant un annulus. e) Dessin d’une coupe montrant quatorze annuli et un net rapprochement des six derniers après la première reproduction.
La résorption de l’os a partiellement détruit le premier annulus.
d et e, échelle = 500 μm.
Ap = apex, Os = ostéone.
pointillés = os secondaire.

2.2. Déterminisme de la structure et de l’organisation spatiale des marques de croissance

103Les Ostéichthyens (comme les Chondrichthyens) sont des animaux poïkilothermes. Ils grandissent donc tout au long de leur vie, même si le taux de croissance diminue avec l’âge. De plus, la longévité des poissons est hautement variable selon les taxons, certains d’entre eux vivant plus de 50 ans et même plus d’un siècle (Das, 1994, inter a lia). La vitesse de croissance de l’os dépend de l’âge de l’animal et s’exprime par différentes caractéristiques histologiques (tab. II.C.2) (Castanet et al., 1992, 1993). Les phénomènes externes périodiques et apériodiques qui conduisent aux variations de croissance osseuse interagissent avec les processus de croissance individuelle et, localement, avec ceux de différentes pièces du squelette. En accord avec la morphogenèse osseuse, la structure histologique et l’aspect spatial des marques de croissance peuvent changer localement dans un même os et entre différents os d’un même individu. Ce fait est très important pour le choix des os comme support d’une étude squelettochronologique.

104De même, en accord avec l’évolution générale du taux de croissance tout au long de la vie, la structure des marques de croissance et leur séquence changent de la naissance à la mort. Jusqu’à l’acquisition de la première maturité génitale, quand le taux de croissance du corps est élevé, les annuli et/ou les lac sont séparés par des zones de croissance osseuse active bien individualisées et larges. Ils deviennent de plus en plus rapprochés au cours de la vie adulte et parfois si proches les uns des autres avec l’âge qu’ils sont difficiles à dénombrer (fig. II.C.8b, 10e) (Castanet et al., 1992, 1993). Naturellement, quand la croissance du squelette s’arrête définitivement, plus aucune marque de croissance ne se forme localement alors que l’animal continue de vieillir. Ceci peut alors conduire à une sous-estimation de l’âge. Finalement, les variations de la croissance squelettique individuelle et interpopulation conduisent à des différences de l’expression histologique des marques de croissance osseuse (Castanet et al., 1992, 1993).

105Chez les poissons comme chez les Tétrapodes (par exemple, voir Castanet & Naulleau, 1985, pour la vipère), les variations des caractéristiques entre les marques de croissance cycliques sont liées aux différents facteurs internes (par exemple les caractéristiques tissulaires, l’environnement hormonal, la maturité sexuelle, le programme génétique) et externes (par exemple les alternances saisonnières, les ressources alimentaires, les changements de biotope après la migration de recrutement). Le rythme du dépôt osseux et l’alternance des types de substance osseuse déposée ont un déterminisme qui commande la croissance squelettique. Cependant, les facteurs externes agissent comme un synchroniseur s’ils sont eux-mêmes de nature cyclique (Castanet et al., 1992, 1993). Ils règlent la largeur des différents dépôts et, aussi, le moment de leur changement en modulant les effets des rythmes endogènes de la croissance. De plus, toute anomalie d’un facteur externe cyclique peut, en retour, générer des différences structurales plus ou moins évidentes de la structure du tissu osseux et, ainsi, créer une « fausse marque » ou « marque surnuméraire ». Si certaines marques surnuméraires sont purement accidentelles (par exemple un manque de nourriture, une sécheresse intense, une maladie), d’autres sont le résultat d’évènements vitaux non cycliques : éclosion et/ou résorption des réserves vitellines (marque de naissance) (Lecomte et al., 1985, 1989), migration durant le recrutement (marque surnuméraire acyclique) (Meunier et al., 1979), reproduction (marque de reproduction), migrations annuelles (Compean Jiménez & Bard, 1980). Ces marques surnuméraires apparaissent comme un annulas ou une lac, dont les caractéristiques histologiques sont similaires à celles d’un annulas et/ou d’une lac normaux. De telles marques surnuméraires sont également connues chez les Chondrichthyens (Branstteter & Stiles, 1987 ; Seki et al., 1998 ; Wintner & Cliff, 1999).

2.3. Quelques exemples concrets

106La carpe (Cyprinus carpio) est un poisson sédentaire des régions tempérées dont le squelette est formé d’os cellulaire faiblement vascularisé, tout particulièrement les rayons épineux des nageoires dorsale et anale (Stephan, 1900 ; Meunier & Pascal, 1981). Plusieurs os montrent des marques de croissance annuelles : la mâchoire inférieure (Castanet et al., 1970), les vertèbres (Castanet et al., 1977), les operculaires (English, 1952 ; Sigler, 1958) et les rayons épineux dorsal et anal (Castanet et al., 1970 ; Meunier & Pascal, 1981). Les rayons épineux sont les plus favorables pour estimer l’âge chez ces animaux. Durant l’hiver, il n’y a pas de croissance en épaisseur du rayon épineux et, avant le retour de l’activité métabolique, un annulas est déposé. Il consiste en une ou deux lamelle(s) osseuse(s) et au moins une ligne d’arrêt de croissance. La croissance appositionnelle commence alors et se poursuit durant le printemps, l’été et au début de l’automne avec le dépôt d’une succession régulière de lamelles osseuses (Meunier & Pascal, 1981). L’annulas est faiblement hyperminéralisé (Castanet, 1981) et le rapport Ca/P du minéral osseux est le même que celui de l’os à croissance rapide (Meunier, observations non publiées).

107De nombreuses espèces de poissons-chats ont des rayons épineux pectoraux et/ou dorsaux. Ils montrent très souvent des marques de croissance (fig. II.C.10b), zones de croissance rapide et secteurs de croissance ralentie ou annuli, et ils sont fréquemment utilisés pour l’estimation de l’âge (Marzolf, 1955 ; Boët, 1981 ; Lecomte et al., 1989, inter alla) par suite de l’absence d’écailles chez ces poissons dont, par ailleurs, les otolithes ne donnent pas de bons résultats. Un cas intéressant est celui de l’atipa (Hoplosternum littorale), un poisson-chat sud-américain (Callichthyidae) qui vit dans des marécages côtiers. Ce poisson construit, avec des herbes aquatiques, un nid flottant (bulles) pour la reproduction. Pendant cette période, les épines pectorales du mâle développent des caractères sexuels secondaires : épaississement de l’épiderme (Winemiller, 1987) pendant que le rayon épineux s’épaissit par un dépôt d’os hypervascularisé (Boujard & Meunier, 1991). Quand la reproduction est terminée, la croissance osseuse du rayon chute brutalement et le périoste dépose de l’os pseudo-lamellaire avasculaire. Durant la saison de reproduction suivante, un nouveau secteur d’os hypervascularisé se forme et ainsi de suite. En dénombrant le nombre de secteurs d’os hypervascularisé, l’âge du mâle peut ainsi être estimé. Chez la femelle, les seules marques de croissance sont des alternances de « zones » et d’annuli hyperminéralisés (fig. II.C.6b).

108Un autre exemple est le brochet, Esox lucius, une espèce à os acellulaire. Ce poisson, qui occupe un biotope similaire à celui de la carpe, possède des marques de croissance annuelles sur divers os et particulièrement sur le cleithrum. Casselman (1974) a décrit, à partir de lames minces, des annuli hyperminéralisés dont le rapport Ca/P est le même que celui de l’os déposé pendant les périodes de croissance active. Cependant, ces os sont des os plats et l’étude des marques de croissance est aisée puisqu’il suffit d’observer les cleithra in toto dans un milieu éclaircissant.

109Le « bec de canne », Lethrinus nebulosus, est un poisson Perciforme tropical du lagon néo-calédonien. Son squelette est constitué d’os acellulaire et il montre de jolies marques de croissance, zones et lac, sur les rayons épineux de la première nageoire dorsale et sur les vertèbres (Meunier et al., 1979). Le tissu osseux de ces dernières montre d’importantes et irrégulières zones de résorption osseuse si bien qu’elles ne sont pas très favorables à une étude squelettochronologique, contrairement aux rayons. Ce poisson a une assez longue longévité (au moins 25 ans) et une à deux lac peuvent disparaître chez les plus âgés mais une étude d’otolithométrie comparative a confirmé l’utilité des rayons épineux pour l’estimation de l’âge individuel chez cette espèce (Meunier et al., 1979).

110Des alternances de zones de croissance active et d’annuli sont également très nettes sur divers os de beaucoup d’autres espèces à os acellulaire, tels les illicia de la baudroie, Lophius spp. (Peronnet et al., 1992 ; Yoneda et al., 1997), ou l’épine de la première nageoire dorsale du poisson arbalète, Balistes spp., (Johnson & Saloman, 1984), mais également chez des espèces à os cellulaire : rayon épineux pectoral des esturgeons, Acipenser spp. (Magnin, 1962 ; Brennan & Cailliet, 1989), par exemple. Chez cette dernière espèce, les annuli sont aussi hyperminéralisés (Meunier, données non publiées). Alors que la grande majorité des Perciformes a de l’os acellulaire, les Thunnidae sont remarquables puisqu’ils ont de l’os cellulaire (fig. II.C.4b) (Stephan, 1900 ; Amprino & Godina, 1956). Par exemple, la bonite (Katsuwonus pelamis) présente des marques de croissance cycliques sur ses rayons épineux dorsaux (Batts, 1972) et sur les vertèbres. Sur les rayons, les annuli sont relativement larges et ils apparaissent hyperminéralisés bien qu’il n’y ait pas de lac. Cependant, le remaniement osseux, qui est lié à la forte activité métabolique de ces poissons, peut détruire une ou plusieurs marques de croissance dans certains cas, conduisant à une sous-estimation de l’âge (Cayré & Diouf, 1980).

3. Régulation de la croissance appositionnelle

111En dépit de l’extraordinaire diversité biologique des poissons Ostéichthyens et, tout particulièrement des Téléostéens, les tissus osseux procurent un enregistrement très net des évènements biologiques auxquels sont soumis les animaux, y compris les cycles annuels. À l’heure actuelle, aucun cycle ultra-annuel (sub-annuel), comme les cycles lunaires et circadiens, n’a été reconnu dans les marques de croissance osseuses chez les poissons (voir « Marques de croissance surnuméraires »), contrairement aux otolithes, sauf chez quelques espèces tropicales (voir ci-après).

3.1. Formation des marques de croissance et saisonnalité

112En fait, on peut se demander si les variations climatiques annuelles affectent directement la structure histologique de l’os ainsi que le dépôt des différentes marques de croissance ou s’il existe des relais et, plus précisément, des relais biologiques entre les facteurs externes (température, pluie...) et les propriétés d’enregistrement du tissu osseux.

113Les poissons sont des espèces poïkilothermes. Quand elles vivent en climats tempérés, celles-ci sont exposées à la saisonnalité de facteurs externes induisant des cycles biologiques annuels, tout particulièrement pour la croissance corporelle et, bien sûr, pour celle du squelette. D’autres fonctions biologiques cycliques telles que la reproduction peuvent induire des marques de croissance cycliques, généralement des lac. Dans de nombreuses études sur les poissons vivant en pays tempérés, un jeu de marques de croissance (zone + annulus et/ou lac) est déposé, chaque année, comme cela a été validé directement par le marquage vital (voir chap. IV) chez les Ostéichthyens (Casselman, 1974 ; Meunier & Pascal, 1981) comme chez les Chondrichthyens (Holden & Vince, 1973 ; Beamish & McFarlane, 1983 ; Smith, 1984 ; Officer et al., 1997, inter alia).

114Sous climat tropical, la saisonnalité est généralement moins contrastée qu’en région tempérée. Cependant, quelques paramètres physicochimiques de l’environnement montrent une variation cyclique annuelle plus ou moins faible mais suffisante pour induire et synchroniser des marques de croissance cycliques. En Afrique tropicale comme en Amazonie, les saisons sèches et humides jouent respectivement le même rôle que l’hiver et le printemps des contrées tempérées. L’expression histologique de cette alternance saison sèche-saison humide est bien marquée dans les os de poissons (Quick & Bruton, 1984 ; Lecomte et al., 1985, 1986, 1989).

115Pour le Lethrinus nebulosus néo-calédonien, les paramètres physico-chimiques environnementaux sont apparemment stables tout au long de l’année ; la température est le seul facteur présentant des fluctuations annuelles significatives mais de faible amplitude : 20,5 à 26,5 °C (Meunier et al., 1979). Cette faible amplitude de la température semble suffisante pour synchroniser un cycle de croissance annuel du poisson et pour induire la mise en place sur les éléments squelettiques de marques de croissance indiscutables : zones de croissance active et lac notamment sur les épines de la première nageoire dorsale (Meunier et al., 1979).

116Des accroissements saisonniers mais à périodicité sub-annuelle ont été décrits chez des poissons de régions tropicales. Il est donc important d’attirer l’attention sur les cycles de croissance de certaines espèces. Un échantillonnage mensuel sur plusieurs années consécutives en Guyane française a montré que des espèces comme Arius couma et A. proops (deux Siluriformes), Leporinus friderici (Anostomidae) et Myleus rhomboidalis (Serrasalmidae) déposent dans leur squelette (rayons épineux pour les Siluriformes, operculaires pour les deux autres) deux « zones » et deux « annuli » par an (Lecomte et al., 1985, 1989, 1993 ; Boujard et al., 1991 ; Meunier et al., 1997). Les deux périodes de croissance active alternent avec deux périodes de croissance ralentie correspondant respectivement aux saisons humides et sèches. Des doubles cycles de croissance annuels sont aussi connus en Afrique tropicale pour des espèces d’eau douce (Garrod, 1959 ; Okedi, 1969 ; Bruton & Allanson, 1974 ; Blake & Blake, 1978 ; Robben & Thys van den Audenaerde, 1984) et des espèces marines (Poinsard & Troadec, 1966 ; Warburton, 1978). Un autre cas d’annulas formé deux fois par an (« biannuli ») est celui d’Oreochromis niloticus du lac Awassa (Ethiopie) qui a deux saisons annuelles de reproduction séparées par environ six mois (Yosef & Casselman, 1995).

3.2. Métabolisme du calcium

117L’hyperminéralisation des annuli est fréquente (par exemple : carpe, poissons-chats, thons) mais avec des exceptions comme Lethrinus nebulosus qui ne montre pas de marques de croissance hyperminéralisées (Meunier et al., 1979). Quand elle est présente, cette hyperminéralisation ne peut pas être attribuée à des variations de la concentration du calcium plasmatique. Effectivement, dans le cas de la carpe adulte, par exemple, il y a une hypercalcémie plasmatique annuelle en juin-juillet (Meunier & Pascal, 1981), c’est-à-dire au moment où la croissance du squelette est la plus active. La différence de minéralisation entre « zones » à croissance rapide et « annuli » à croissance ralentie doit être recherchée dans des différences physico-chimiques de la matrice organique. De plus, ces différences du degré de minéralisation de l’os se maintiennent pendant toute la durée de vie des animaux ; il n’y a pas de minéralisation standard du tissu osseux des Ostéichthyens.

3.3. Alimentation

118L’alimentation est directement sous le contrôle de la saisonnalité dans les pays tempérés. Effectivement, la nourriture est rare ou inexistante durant l’hiver. En conséquence, la prise alimentaire et, par suite, la croissance pondérale décroissent significativement pendant cette période. Dans les pays tropicaux, l’alimentation peut aussi être un lien important entre saisonnalité et croissance corporelle. Durant la saison humide, les rivières débordent et les poissons envahissent les sous-bois inondés où la nourriture est abondante et riche. Par exemple, en Guyane française, le coumarou, Myleus rhomboidalis, qui présente des marques de croissance caractéristiques (Lecomte et al., 1993), se nourrit pendant la saison humide de plantes à haute valeur énergétique et durant la saison sèche de feuilles de Podostemonaceae (« herbe à coumarou ») à valeur nutritive plus faible (Boujard et al., 1990). Une autre espèce guyanaise, Leporinus friderici, qui est un poisson omnivore, se nourrit essentiellement de graines, de fruits et d’insectes terrestres qu’il trouve dans les sous-bois inondés et semble jeûner au fond des rivières pendant la saison sèche (Boujard et al., 1990). De telles observations ont été faites à l’ensemble de l’échelle amazonienne (Lowe-McConnell, 1964, 1979 ; Goulding, 1980 ; Junk, 1985, inter alia).

3.4. Reproduction

119La reproduction est une autre fonction vitale qui est étroitement liée à la saisonnalité. Ses effets sur la croissance peuvent être en synergie avec ceux de la période au métabolisme réduit (c’est-à-dire pendant l’hiver) ou bien décalés vers la saison à forte activité métabolique. Dans le second cas, la reproduction peut conduire à la formation de « fausses marques » de croissance au milieu d’une « zone ».

120L’acquisition de la maturité sexuelle est une composante importante de l’activité métabolique globale de l’organisme qui doit alors allouer une partie de ses dépenses énergétiques pour la reproduction aux dépens de sa croissance corporelle qui, de fait, diminue, tout comme la croissance du squelette. En conséquence, les annuli et/ou lac successifs deviennent significativement plus rapprochés (Meunier et al., 1979). Quand le poisson vieillit (spécialement chez les formes longévives), les « zones » peuvent devenir si resserrées que le décompte des annuli peut être difficile et produire des résultats peu réalistes, par exemple pour l’esturgeon.

121Nous avons vu plus haut (chap. II.C.2.2) que la reproduction peut être responsable des marques de croissance sur les écailles, spécialement chez les Salmonidés (Dahl, 1907, 1911 ; Johnston, 1905, 1907, 1908, 1910, inter alia). Ceci est certainement lié au métabolisme du calcium par suite des forts besoins pour ce cation durant la maturation génitale (voir Persson, 1997, inter alia). Les écailles étant un réservoir de calcium disponible, leur intégrité est affectée par des processus d’érosion ostéoclastique libérant l’élément minéral dans l’organisme.

4. Conclusion

122Il apparaît que les tissus osseux adaptent précisément leur structure en fonction des variations environnementales par l’intermédiaire de relais physiologiques. De nombreux évènements durant la vie du poisson sont ainsi finement enregistrés par les structures osseuses : cycles saisonniers, changements de biotope et/ou de mode de vie (migrations) et première maturation sexuelle (tab. II.C.3). En conséquence, l’étude histologique des marques de croissance dans l’os primaire peut être une méthode tout à fait adaptée à l’estimation de l’âge individuel d’un poisson, spécialement quand l’otolithométrie et la scalimétrie sont défaillantes. Cependant, la méthode squelettochronologique requiert une connaissance aussi précise que possible de la biologie des animaux puisque la croissance du squelette est sensible à de nombreux facteurs internes et externes. Comme pour la scalimétrie et l’otolithométrie, la validation (marquage vital, échantillonnage mensuel..., voir chap. IV) est une étape nécessaire pour tester l’hypothèse du rythme de croissance annuel.

Tableau II.C.3 - Facteurs internes et externes et organisation spatio-temporelle des marques de croissance squelettiques (MCS) (d’après Castanet et al., 1993).

Tableau II.C.3 - Facteurs internes et externes et organisation spatio-temporelle des marques de croissance squelettiques (MCS) (d’après Castanet et al., 1993).

123Quand la squelettochronologie est appliquée de façon appropriée et, si la structure squelettique est adaptée, elle peut conduire à de nombreuses applications pratiques dans les études de dynamique des populations. Elle peut avoir d’autres applications en paléobiologie et archéologie. Des hypothèses paléophysiologiques (Casteels, 1974 sur des vertèbres) et/ou paléoclimatiques (Burdak, 1979 avec des écailles) peuvent être proposées chez certains Ostéichthyens grâce à l’étude des marques de croissance cycliques sur des pièces osseuses appropriées (ou des écailles et même des otolithes) et par comparaison avec les espèces vivantes actuelles (Van Neer, 1993a). L’analyse squelettochronologique des os de sites archéologiques, si le matériel est abondant et toujours par référence à l’actuel, peut apporter des données intéressantes sur la nourriture des peuples préhistoriques et sur leurs techniques de pêche : taille et/ou âge des poissons capturés, saisonnalité de la pêche, engins de pêche (Desse & Desse, 1983 ; Van Neer, 1993b ; Van Neer et al, 1999).

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Tél. : +33 1 40 79 37 61 - Fax : +33 1 40 79 37 71
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