INTRODUCCIÓN

1Como depredador ubicado en la cima de la cadena trófica, la londra o nutria gigante juega un papel importante en el funcionamiento de los ecosistemas acuáticos. Es también una especie altamente carismática, y una de las principales especies en la lista del ecoturismo amazónico. La londra se encuentra en toda América del Sur, en los drenajes de las cuencas del Amazonas, Orinoco y Paraná-Paraguay, así como en los drenajes caribeños y los ríos del sistema guayanense (Esequibo, Corentyne, Marowijne y Oyapock) y la cuenca del San Francisco al este de Brasil.

2En el siglo XX, la londra fue severamente cazada por su piel. Llegó a ser la tercera especie carnívora más explotada por el comercio de pieles, con hasta 2 000 pieles comercializadas anualmente solo desde Brasil (Smith, 1981). Si bien no existen estimaciones precisas de la cantidad total de londras cazadas, la magnitud de la cosecha en términos de cifras de exportación de pieles revela que, entre 1960 y 1969,12 390 pieles se exportaron solo desde el Pantanal de Brasil (Harris et al., 2005) y un total de 40 663 pieles de todo éste país para el mismo periodo (Best, 1984). De 1946 a 1971,24 980 pieles se exportaron desde la Amazonía peruana (Pacheco, 1983; Schenk, 1996). Esto corresponde a un mínimo de 65 000 londras cazadas en un período de veinticuatro años, o tres generaciones de ellas (Groenendijk, com. pers.). Estas cifras indican que la población de londras ha sufrido un desplome. Extrapolando nuevamente al tamaño de la población total pasada a principios del siglo XX, antes de que la caza intensiva comenzara, se sugiere que el tamaño total de la población histórica fácilmente pudo haber sido de 50 000 individuos.

3La londra fue ubicada en el Apéndice 1 del CITES en 1973. Desde entonces, la especie ha pasado de la categoría ‘Vulnerable’ (1990) a ‘En Peligro’ (2002) en la Lista Roja de la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (IUCN, 2010). Una ‘especie en peligro de extinción’ se define como aquella que ha sufrido una reducción del 70% o más de su población en los últimos 10 años o 3 generaciones, y que probablemente sufrirá una reducción de su población en un 50% en las tres generaciones sucesivas, es decir aproximadamente 20 años para la londra (IUCN, 2001). Tras la inclusión de la londra en el Apéndice 1 del CITES en 1973, su cacería se redujo. El mercado de pieles caras de carnívoros, establecido predominantemente en Europa y América del Norte, sufrió una drástica reducción como consecuencia de la implementación del CITES (Recharte & Bodmer, 2009). Sin embargo durante este proceso un cierto grado de cacería continuó de manera ilegal y las pieles siguieron siendo sacadas de contrabando fuera de América del Sur. Finalmente el valor de las pieles en el mercado cayó y los incentivos económicos para la cacería de londras se acabaron.

4El efecto de la cacería hizo desaparecer la especie de gran parte de su área de distribución sur y este, incluyendo Uruguay, Argentina y los estados brasileños de Paraná, Río de Janeiro, Minas Gerais y Rio Grande do Sul (área sombreada de color marrón en la figura 2) (Carter & Rosas, 1997; Groenendijk et al., 2005). Debido a la naturaleza desigual de la intensidad de la caza a través del área de distribución de la londra, mientras la especie fue eliminada por completo de muchos grandes ríos, ésta se mantuvo en zonas aisladas dispersas de las áreas más remotas de América del Sur.

5Tras el cese de la caza, la londra se ha recuperado bien en algunas áreas. La baja densidad humana de las Guayanas permitió que las poblaciones de londra persistan en su interior sufriendo una presión de caza relativamente baja. En 1980, Duplaix consideró común la presencia de la especie en todos los ríos de Surinam. Recuperaciones también han sido registradas al sur del Perú, en parte gracias a la creación del Parque Nacional Manú (Schenck & Staib, 1998; Groenendijk & Hajek, 2006). Desde 1997, Recharte & Bodmer (2009) han registrado un aumento en el número de individuos a lo largo del río Yavarí, en la frontera peruano-brasileña, una región que había tenido una intensiva cacería en los años 60 y 70. Asimismo la especie en el Pantanal, una región que atravesó por algunas de las cacerías más intensas, ha comenzado a recuperarse numéricamente. Recuperaciones también han sido reportadas en la subcuenca del Paraná (Cárter & Rosas, 1997).

6Las londras de la cuenca del Iténez (Amazonía boliviana) fueron severamente cazadas y solo pequeñas poblaciones remanentes parecen haber existido en los ríos Paraguá y San Martín a finales del siglo XX. En una evaluación del estado poblacional de la especie en 2003, Van Damme et al. (2003) sugirieron que permanecen aproximadamente 350 londras en Bolivia.

7La estimación actual de la población total de londras en la lista roja de la UICN es todavía menor a 5 000 animales (Duplaix et al., 2008). Sin embargo, esta estimación típicamente sufre de la escasez de monitoreo en toda su área de distribución, y hay controversia sobre si la especie puede ser considerada en ‘disminución’ o en ‘recuperación’. La londra se ha recuperado indudablemente en cierta medida desde 1973 y ha comenzado a recolonizar antiguos sistemas fluviales. Sin embargo, es discutible si las amenazas actuales han detenido su recuperación o la están revirtiendo.

8Si bien la caza organizada ya no es una amenaza, la recuperación y la supervivencia de la londra está amenazada actualmente por la degradación del hábitat acuático y ribereño. En muchas de las regiones más remotas de América del Sur, disturbios como la explotación maderera, la ganadería, la explotación minera y el tráfico fluvial impactan negativamente sobre las poblaciones de la londra. El gran número de represas hidroeléctricas propuestas para la Amazonia por los gobiernos de Brasil, Bolivia y Perú, fundamentalmente, alterarán los corredores ribereños en los que están emplazados, cambiando tanto la naturaleza física del medio acuático como la composición de la comunidad de presas (Van Damme et al., 2011).

9A fin de disminuir el riesgo de extinción de las especies en peligro, a menudo se requieren medidas activas de conservación (Gilpin & Soulé, 1986). Sin embargo, cuando los fondos son limitados y el taxón en cuestión está ampliamente extendido, ¿cómo asignar recursos para asegurar que el máximo impacto de conservación sea alcanzado? En este sentido, los objetivos de este estudio fueron: a) resolver cómo están estructuradas las poblaciones de londra a lo largo del rango de distribución de la especie e identificar centros importantes de diversidad genética, y b) interpretar nuestros hallazgos con el fin de proveer recomendaciones para el manejo genético futuro. Presentamos los resultados de dos estudios genéticos: el primero trata la filogeografía de la londra utilizando DNA mitocondrial (Pickles et al., 2011a) y el segundo investiga los niveles de diferenciación en las población de londras utilizando loci de microsatélites (Pickles et al., 2011b).

MATERIALES Y MÉTODOS

10Con el fin de evaluar la diversidad genética presente dentro la población remanente de londras e identificar las regiones prioritarias de conservación, se secuenció el DNA de la región de control mitocondrial y el citocromo b de las muestras tomadas en toda el área de distribución de la especie, incluyendo tanto heces recogidas en el campo como tejido de especímenes en museos (n=15). En este estudio también se incluyeron secuencias de García et al. (2007) (n = 31). Las secuencias de DNA fueron alineadas y sometidas al programa SAMO VA para resolver el número de grupos filogeográficos de poblaciones o “filogrupos”. SAMOVA simplemente realiza un análisis de varianza molecular tomando en cuenta datos espaciales para considerar la procedencia geográfica de la muestra. Con el fin de resolver el número correcto de filogrupos, el programa se ejecutó con el tamaño de grupo “K”, definido a priori, de dos a 15. A medida que el número de grupos aumenta, el grado de diferenciación entre grupos “F_CT” aumenta, pero no de manera lineal. Trazar las diferencias que ocurren al incrementar los F_CT de un tamaño de grupo a otro permite ver donde se ha producido el mayor incremento, correspondiente al número real de grupos de poblaciones (Dupanloup et al., 2002).

11Se amplificó 13 loci de microsatélites de cuatro poblaciones diferentes (el drenaje del Essequibo en Guyana, Loreto en el norte de Perú, el Orinoco y el Iténez) y se compararon las frecuencias alélicas. En primer lugar, se determinó la estructura poblacional usando la aproximación bayesiana como está implementada en el programa STRUCTURE (Pritchard et al., 2000). El grado de agrupamiento fue explorado cambiando el número de poblaciones definidas a priori por el valor “K”. El programa STRUCTURE se ejecutó con valores de K de dos a seis, y cinco corridas de repetición por cada K. No se utilizó información sobre las poblaciones como una condición previa a la ejecución del programa. Eos individuos fueron asignados a cada grupo en base al porcentaje más alto de asignamiento (q), con un valor umbral de 0.8 usado para determinar q. El número correcto de grupos fue resuelto usando el método AK de Evanno et al. (2005). El patrón de diferenciación genética entre las cuatro regiones también fue trazada usando el análisis de coordenadas principales (OCP). El OCP es una variación del análisis de componentes principales (ACP), el cual colapsa todas las informaciones de las variables en una única matriz de distancia, en este caso permitiendo que información de múltiples loci de microsatélites se junten y se analicen mediante “eigenvectores”. El OCP produce un conjunto de coordenadas sobre una serie de ejes en los cuales se agrupan los casos similares. Los ejes en sí no corresponden a ninguna variable en particular.

RESULTADOS

12Los cuatro filogrupos encontrados por SAMOVA se constituyeron por a) el Pantanal; b) el río Madre de Dios y río Madera; c) la parte baja y alta del Amazonas, las Guyanas y el Orinoco; d) el río Iténez (Cuadro 1, Fig. 2). En total, el 65% de la variación genética observada dentro de los genes amplificados se puede explicar por este patrón de variación entre grupos. Ordenando los haplotipos observados registrados en cada filogrupo en forma de una red de expansión mínima (mínimum spanning network; Fig. 1), se ilustra el grado de diferenciación entre ellos. Aquí los haplotipos del Iténez (resaltado en azul) están hasta siete pasos mutacionales alejados del haplotipo más próximo observado, indicando rotundamente la presencia de un linaje monofilético mitocondrial restringido a la cuenca del Iténez.

13Un total de 57 sitios polimórficos fueron identificados en la secuencia del DNA mitocondrial que abarca hasta 968 bp del citocromo b y la región de control. En general la diversidad haplotípica fue elevada, 0.93 con 41 haplotipos obtenidos, y la diversidad nucleotídica de la misma manera (π = 0,015). Este patrón se reflejó en la diversidad dentro de los filogrupos como fue definido por SAMOVA. La diversidad genética fue alta en todos los filogrupos (descritos más arriba), excepto para el Pantanal (h = 0.44), donde un haplotipo único dominó el 75% de todas las secuencias

14El análisis de los loci de microsatélites reveló un patrón similar. Las cuatro poblaciones mostraron un moderado nivel de polimorfismo en los loci analizados, aunque se encontró que la región del Iténez contiene el mayor número de alelos por locus y un gran número de alelos encontrados solo en aquella región. De hecho, una comparación entre el Iténez y una población hipotética de Guyana/Orinoco/Loreto (norte del Perú) revela que la integridad de los genotipos registrados en toda la parte norte de América del Sur es solo ligeramente más diversa genéticamente que la población del Iténez (5.8 frente a 5.2 alelos promedio por locus). Mientras que parece haber un grado de flujo génico ocurriendo entre las poblaciones de londra en la parte norte de Sudamérica, el Iténez parece genéticamente distinto. Esto es claramente reflejada tanto por la fuerte agrupación observada en el OCP (Fig. 4) como por la asignación poblacional bayesiana (Fig. 3). Los valores de FST, los cuales proveen una medida de la diferenciación poblacional, muestran valores extremadamente bajos respaldando el contacto entre el Orinoco y Loreto (norte del Perú); y el Orinoco y Esequibo (Guayana) (Cuadro 2). Sin embargo, el Iténez constantemente aparece diferenciado, lo que sugiere aislamiento reproductivo.

DISCUSIÓN Y CONCLUSIONES

15La distinción de las londras de la cuenca del Iténez es inesperada, ya que no parece haber barreras de dispersión entre el Iténez y el bajo Madera. Una serie de cataratas y rápidos entre Cachuela Esperanza (río Beni) y Porto Velho (río Madera) han servido como barreras parciales para algunos organismos acuáticos como el delfín de río Inia boliviensis (Banguera-Hinestroza et al., 2002; Ruiz-García et al., 2007) y peces (Torrente-Vila et al., 2011), pero debido a la naturaleza semi-terrestre de la londra, las cachuelas no parecen ser una barrera muy importante (se ha visto londras escalando cascadas, obs. pers.). Es posible que la filogeografía observada aquí pueda ser el resultado de refugios durante alteraciones paleoclimáticas y palaeohidraúlicas a lo largo de la historia geológica de la Amazonia. Se da soporte a las investigaciones previas, que encontraron evidencia de endemismo en los peces (Hrbek et al., 2005; Renno et al., 2006) y delfines de río (Banguera-Hinestroza et al., 2002) en los afluentes del Alto Madera, destacando la importancia biogeográfica de este bioma para las especies acuáticas a través de una amplia gama de taxones.

16Estudios previos sobre organismos acuáticos han mostrado que las cabeceras del río Madera, incluidas las cuencas del río Madre de Dios y del río Iténez, contienen un cierto grado de endemismo con distintas comunidades acuáticas de las de la cuenca principal del Amazonas. El Iténez y Madre de Dios son por lo tanto regiones biogeografías de una importancia excepcional que merecen especial atención para la conservación. Este estudio proporciona evidencia de que la mayor división dentro de las poblaciones de londra no se encuentra entre la Amazonia y el Pantanal, como era considerado anteriormente, sino entre el Iténez y el Madre de Dios, y el resto de América del Sur. La población de la cuenca Iténez constituye una unidad evolutiva significativa, soportada tanto por los loci mitocondrial y nuclear, y representa un segmento muy importante de la diversidad genética total de la londra. Se recomienda focalizar las estrategias de gestión de la conservación en la preservación de las poblaciones de londra en las cuencas Iténez y Madre de Dios.

AGRADECIMIENTOS

17Agradecimientos a Femando Carvajal y Pilar Becerra por la traducción del manuscrito.