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L'éthologie cognitive

 | 
Jacques Vauclair
, 
Michel Kreutzer

I. Cerveau, apprentissage, environnement

Cognition et écologie comportementale

Frank Cézilly

Texte intégral

1L’étude du comportement animal est classiquement divisée en deux grandes voies définies selon deux niveaux distincts de causalité (Mayr 1961, Campan & Scapini 2002, Renck & Servais 2002). De cette division, ont progressivement émergé différentes sous-disciplines, relativement isolées les unes des autres. À la première approche correspond le niveau de la causalité dite « proximale » ou « immédiate ». On y rattache généralement l’étude des mécanismes physiologiques et neurosensoriels, l’étude des mécanismes de l’ontogenèse, et l’approche computationnelle des fonctions cognitives, encore qualifiée d’éthologie cognitive. La seconde approche est restreinte à la causalité dite « ultime » ou « distale » des comportements. Inscrite dans un cadre explicitement évolutionniste, elle est assimilée, au sein de la nébuleuse actuelle des disciplines académiques, à l’écologie comportementale (qui elle-même inclut la sociobiologie, cf. Krebs 1985). Si l’étude de la cognition a été traditionnellement associée à la première approche, il apparaît de plus en plus que la démarcation entre mécanismes et fonction adaptative au sein de l’étude des processus cognitifs constitue en fait une frontière floue (Giraldeau 1997, Shettleworth 2001, Hampton et al. 2002).

2L’objet de ce chapitre est de montrer, d’une part, en quoi la distinction entre mécanismes et fonction adaptative est artificielle et, d’autre part, comment une approche adaptationniste des processus cognitifs chez l’animal peut s’élaborer à l’intérieur de l’écologie comportementale. La première partie retrace brièvement le passage d’une éthologie classique, ancrée dans une approche naturaliste du comportement, à une écologie comportementale, véritablement évolutionniste. Elle vise à situer dans une perspective historique les changements de paradigmes qui ont conduit à la prise en compte des processus évolutifs dans l’interprétation du comportement, et à montrer que l’écologie comportementale ne marque pas une rupture avec l’éthologie classique mais plutôt sa version moderne, en quelque sorte son prolongement. La seconde partie s’attache à montrer, à partir d’exemples précis, comment l’étude des processus cognitifs, loin de lui être étrangère, s’est en fait affirmée au cours du temps comme une préoccupation essentielle de l’écologie comportementale. La dernière partie esquisse en guise de conclusion ce qui pourrait constituer pour l’avenir une synthèse utile entre neurophysiologie et écologie comportementale, et explique pourquoi l’émergence d’une telle synthèse risque, malheureusement, d’être retardée.

De l’éthologie classique à l’écologie comportementale

Origines naturalistes de l’éthologie classique

3L’étude du comportement animal est une science jeune, dont l’objet propre est encore en voie de constitution. Comme les autres disciplines scientifiques (Canguilhem 1993), son histoire est marquée par une succession de tentatives, d’impasses et de reprises. Si on peut considérer que l’éthologie est née dans la première moitié du XXe siècle en réaction à un béhaviorisme exacerbé, elle est aussi l’héritière d’un courant naturaliste bien plus ancien que la psychologie de Watson et Skinner. Cet héritage est un élément clé pour comprendre la transition entre éthologie et écologie comportementale.

  • 1 On retrouve là ce qui pourrait constituer les grands chapitres d’un ouvrage contemporain d’écologi (...)

4Au sein de l’histoire naturelle s’opposent au XVIIIe siècle deux grands courants, les classificateurs et les observateurs (Roger 1989). Les premiers, fidèles à l’esprit de Linné, n’ont de cesse de décrire un toujours plus grand nombre d’espèces. Il convient selon eux, pour chaque espèce considérée, d’en limiter la diagnose à un petit nombre de caractères morphologiques distinctifs qui deviendront des critères absolus d’identification. Les seconds, à l’inverse, s’attachent à décrire avec plus de détails un organisme particulier ou un groupe d’organismes, et insistent sur le comportement des espèces. Cette histoire naturelle particulière trouve sa plein expression avec les Mémoires pour servir à l’histoire des insectes que publie Louis-Antoine Ferchault de Réaumur de 1734 à 1742. La valeur accordée au comportement dans l’établissement d’une taxinomie des espèces sera plus tard au centre des préoccupations des premiers éthologistes. Au sein du courant naturaliste, elle est aussi ardemment défendue par Buffon qui insiste sur la nécessaire prise en compte des mœurs des espèces dans leur description. Il affirme ainsi que l’histoire naturelle des animaux doit notamment inclure « leur génération, le temps de la prégnation, celui de l’accouchement, le nombre des petits, les soins des pères et des mères, leur espèce d’éducation, leur instinct, les lieux de leur habitation, leur nourriture, la manière dont ils se la procurent (…) »1. Cette recommandation sera suivie aux XVIIIe et XIXe siècles par de nombreux naturalistes qui joindront, à la description des espèces, diverses considérations sur leur comportement. On retiendra en particulier l’influence de John James Audubon (1785-1851), Lewis Henry Morgan (1818-1881), C. Hart Merriam (1855-1942) et George W. Peckam (1845-1914) en Amérique du Nord et Alfred Giard (1846-1908) et Jean-Henri Fabre (1823-1915) en Europe.

  • 2 Là où Buffon se distingue des autres naturalistes, c’est qu’il vise à construire une histoire natu (...)

5Néanmoins, à l’exception notable de Buffon2 (cf. Roger 1989), les naturalistes se caractérisent par une approche essentiellement descriptive. Si à l’instar de Fabre (1989), ils tendent parfois à dégager certains principes guidant le comportement des animaux qu’ils observent, il ne s’agit que d’un raisonnement inductif. Aucun principe général, aucune véritable caractérisation du vivant ne se trouve à la base de leur démarche. La position des naturalistes du XVIIIe siècle est parfaitement résumée par le philosophe Michel Foucault (1966) : « Le naturaliste c’est l’homme du visible structuré et de la dénomination caractéristique. Non de la vie. » Dans la continuité des naturalistes, les éthologistes classiques échoueront eux aussi à ancrer leur discipline dans la logique du vivant.

Diversité des systèmes explicatifs de l’éthologie classique

6 À l’instar de l’approche naturaliste qui « distingue par la vue les parties des corps naturels, les décrit convenablement selon le nombre, la figure, la position et la proportion » (Linné 1756), l’éthologie classique s’emploie à disséquer le comportement pour en révéler la structure (Tinbergen 1950, 1952, Baerends et al. 1970, Baerends 1976). Elle vise avant tout à rendre descriptible et ordonnable un nouveau domaine d’empiricité, celui du flux continu des « manifestations motrices observables d’un individu à un moment et dans un lieu particuliers » (Campan et Scapini 2002). Ses deux outils sont la catégorisation éthologique (la constitution des fameux « éthogrammes », Makkink 1936) et la conception hiérarchique, qui pose l’existence d’une structure du comportement. De même que les naturalistes du XVIIIe siècle s’attachent à décrire, en termes de métrique ou d’identification à des formes géométriques, la composition et l’assemblage des parties qui forment le corps, les éthologistes jusqu’à la fin des années 1970, s’intéressent particulièrement à quantifier le comportement à partir de modèles mathématiques qui déterminent la taille efficace des répertoires comportementaux et proposent une structure basée sur les relations probabilistes (Nelson 1964, Delius 1969, Chatfield et Lemon 1970, Dawkins et Dawkins 1973, Morgan et al. 1976) voire syntactiques (Fentress et Stilwell 1973) entre les unités comportementales identifiées par l’observateur.

7Cette conception « hiérarchique » du comportement ne constitue qu’un seul des trois systèmes explicatifs distincts de l’éthologie (Gervet 1980). À ses côtés coexistent deux autres systèmes. Le premier explique le comportement en invoquant des processus biologiques élémentaires de type sensoriels, physiologiques ou neuro-endocriniens qui demeurent le plus souvent de simples variables intermédiaires physiologiques non identifiées. Le second interprète le comportement d’après sa signification adaptative, perçue à l’époque comme l’adéquation du comportement aux caractéristiques de l’environnement naturel (Gervet 1980). Ce système explicatif relie l’interprétation d’un comportement au contexte écologique dans lequel il est produit, et à son histoire phylogénétique. Cette coexistence de trois systèmes explicatifs distincts stigmatise, dans les années 1970, l’impasse conceptuelle dans laquelle l’ethologie s’est progressivement enfermée (Gervet 1980).

8À terme, l’approche mécaniste du comportement se révélera rapidement incapable de produire un concept distinct de ceux des neurosciences dont le développement conduit irrémédiablement à une « susbtantialisation » (Parot 2000) des capacités inférées d’après l’observation des comportements. Les concepts plus spécifiquement liés au comportement, tel le concept de motivation, s’avèrent, à l’usage, peu pertinents en physiologie et sont abandonnés (Gervet 1980). L’approche hiérarchique, limitée à des modèles causaux empruntés à d’autres disciplines (cybernétique, théorie des systèmes), échoue à développer un système explicatif original. Progressivement, les approches mécanistes et hiérarchiques sont appelées à se fondre dans les neurosciences du comportement, comme Wilson (1975) l’avait prévu. La méthode éthologique basée sur une description fine et une quantification détaillée des comportements observables devient alors au sein des neurosciences une simple méthodologie et perd dès lors son statut de système explicatif.

Le fil coupé entre éthologie « classique » et évolution

9Qu’en est-il du troisième système explicatif de l’éthologie ? A priori, ce système tend à inscrire la discipline dans une perspective explicitement évolutionniste. De fait, on retrouve aux origines de l’éthologie, avec Charles Otis Whitman (1842-1910) et Ο. Heinroth (1871-1945), l’ambition d’établir une recherche phylogénétique sur la base de l’étude des mouvements ritualisés, considérés comme des critères infaillibles des groupes de parenté, à l’instar des critères morphologiques des naturalistes. Lorenz lui-même n’hésite pas à affirmer que l’éthologie « est donc née d’une discipline annexe qui fournit à la phylogénétique des données d’une indiscutable valeur taxinomique » (Lorenz 1975). Avec Tinbergen (1951, 1953) se développe l’étude de la fonction adaptative des comportements. Cependant, la place accordée à la fonction adaptative et à l’évolution du comportement par Tinbergen dans son ouvrage majeur (Tibergen 1951) reste très modérée par rapport à celle qu’y occupe l’étude des mécanismes et du développement. Cette asymétrie dans le poids donné au différents systèmes explicatifs est typique des ouvrages parus sur le comportement dans la période 1950-1980 (Alcock 2003).

10L’approche adaptationniste du comportement, telle qu’elle était conçue par les éthologistes classiques, ne dépassait guère le simple constat de l’adéquation des comportements aux facteurs du milieu. De manière plus problématique, l’adaptation du comportement des organismes dans un cadre écologique était censée opérer à partir du bénéfice qu’elle confère pour la survie de l’espèce. Les propos de Lorenz sur l’agression témoignent clairement de cette conception : « Bons darwinistes, nous nous demanderons tout d’abord comment l’agression contre des congénères peut contribuer à la conservation de l’espèce (…) et exercer de ce fait cette “pression de sélection” qui provoque chez de nombreux êtres supérieurs leur évolution » (Lorenz 1969 : 39). Malgré son intérêt plus marqué pour la valeur adaptative des comportements, Tinbergen (1951) ne déroge pas à la logique de la sélection de groupe et du « bien de l’espèce » (Davies 1991a, Alcock 2003). En fait, le véritable lien entre phylogénèse et fonction adaptative des comportements n’est pas réellement appréhendé par les éthologistes. Et la situation perdure dans les années 1970 (cf. Scott 1972, Eibl-Eibesfeldt 1975), alors même que la synthèse néodarwinienne est parvenue dix ans auparavant (Hamilton 1964, Lack 1966, Williams 1966) à appréhender la logique des niveaux de sélection, et ainsi à réfuter définitivement l’interprétation de l’évolution du comportement basée sur la sélection de groupe telle que l’avait formulée Wynne Edwards (1962). Dans ce qui devient leur splendide isolement, les éthologistes « classiques », tout en se réclamant de Darwin, se révèlent incapables de comprendre les mutations du néodarwinisme (cf. Barlow 1989). Le sort de l’éthologie classique s’en trouve précipité.

L’écologie comportementale, transfiguration de l’éthologie

11Au milieu des années 1970, l’ambition de Lorenz et Tinbergen de dépasser un stade essentiellement descriptif pour élaborer un système explicatif cohérent a finalement échoué. Parallèlement, une véritable décantation des idées évolutionnistes aboutit à la prise en compte du problème des niveaux de sélection dans l’interprétation du comportement animal (Orians 1969, Fretwell et Lucas 1970, Parker 1970, Trivers 1971,1972, O’Donald 1973). Dans le sillage des ouvrages de Wilson (1975) et de Dawkins (1976) s’élabore une nouvelle mouture de l’éthologie basée désormais sur un seul et unique système explicatif. L’analyse du comportement animal s’inscrit enfin dans un cadre de référence rigoureusement ancré dans la synthèse néodarwinienne. Pour établir clairement une distinction avec l’éthologie classique, et aussi en raison du rôle prépondérant joué par les écologistes dans ce changement de paradigme, on en vient à créer une nouvelle appellation pour l’étude du comportement animal, celle d’écologie comportementale. Il ne s’agit pas d’une coupure radicale avec les buts et les méthodes de l’éthologie classique, mais plutôt d’une transfiguration de cette dernière. Depuis trop longtemps, l’éthologie traîne les « quatre questions » de Tinbergen (1963) comme autant de boulets, sans s’apercevoir que ces dites questions n’ont pas le même statut. À l’évidence, les comportements observés possèdent une base physiologique. Assurément, nombre d’entre eux impliquent une phase d’apprentissage et de maturation. Mais, pour un même comportement, les mécanismes physiologiques et les structures anatomiques sont rarement identiques chez les différentes espèces. Le décours temporel de l’apprentissage, son caractère plus ou moins réversible, les performances mnésiques qu’il implique varient aussi selon les espèces. Et cela découle de l’histoire évolutive de ces mêmes espèces, pendant laquelle le processus graduel d’adaptation des organismes à leur milieu trie les mutations selon leurs effets sur le phénotype des individus. Il ne suffit pas de comprendre « comment » un organisme donné fonctionne, mais de comprendre « pourquoi » il fonctionne ainsi et différemment des autres organismes. Il serait donc stupide de séparer l’ontogenèse de la fonction adaptative du comportement. Les différences entre espèces dans les processus d’ontogenèse ont aussi une histoire évolutive et peuvent être comprises dans le cadre de la dynamique de l’adaptation biologique. Il en va de même pour les mécanismes, qu’il s’agisse des régulations hormonales ou des processus cognitifs.

12Procéder à une présentation détaillée de l’écologie comportementale dépasse le cadre nécessairement restreint du présent chapitre. On peut néanmoins, au sein d’un chapitre dédié aux relations entre cognition et écologie comportementale, exposer brièvement trois aspects majeurs des recherches entreprises depuis la fin des années 1970. Le premier concerne l’utilisation des modèles d’optimisation en écologie comportementale (McFarland et Houston 1981, Stephens et Krebs 1986, Cézilly et Benhamou 1996). Dans le processus d’évolution graduelle, la sélection naturelle n’est pas un agent d’optimisation tout puissant. Son travail s’apparente plutôt à celui d’un bricoleur qu’à celui d’un ingénieur (Jacob 1977). Mais, à terme, les caractéristiques des organismes s’ajustent, tant bien que mal, à celles du milieu dans lequel ils doivent survivre et se reproduire. Si bien qu’il est raisonnable de considérer que les performances des organismes sont souvent proches de l’optimum. Par ailleurs, dans les diverses tâches qu’ils doivent accomplir pour survivre et se reproduire, les animaux font face à des pressions économiques qui ne sont pas directement mesurables. L’objet des modèles d’optimisation en écologie comportementale est précisément d’établir quelles sont ces pressions et de comprendre comment les animaux peuvent y faire face. Comparer la performance des animaux à une performance optimale théorique s’avère alors une méthode fructueuse pour comprendre quels sont les paramètres de l’environnement qui influencent le comportement des espèces (Mc Farland et Houston 1981, Stephens et Krebs 1986). Les travaux publiés ont montré que, pour une large gamme d’espèces, les animaux sont capables d’approcher la solution optimale à un problème donné tel que, par exemple, sélectionner des proies en tenant compte de leur rentabilité énergétique, ou décider combien de temps prospecter dans un site à la recherche de proies avant de changer de lieu (Stephens et Krebs 1986, Davey 1989).

13Plus récemment, l’étude du processus de sélection sexuelle a connu un formidable essor en écologie comportementale (Andersson 1994). Curieusement, alors que plusieurs travaux pionniers concernaient les parades sexuelles des animaux (voir, par exempl, e Huxley 1914, Lorenz 1958), le processus de sélection sexuelle invoqué par Darwin (1859, 1871) ne rencontra pas d’écho chez les éthologistes classiques. Sa « redécouverte » en écologie comportementale est à la base d’un imposant volume de travaux théoriques et empiriques qui permettent de mieux comprendre l’évolution de caractères morphologiques et de comportements extravagants souvent impliqués dans le choix d’un partenaire sexuel (Andersson 1994).

14Enfin, au plan de la comparaison entre espèces, les travaux développés en écologie comportementale ont permis un net progrès par rapport à l’éthologie classique. La démarche comparative consistant à comparer entre elles différentes espèces occupait déjà une place prépondérante à la fois en éthologie classique et au sein de la psychologie dite comparative qui s’est développée, principalement en Amérique du Nord, de 1900 à 1970. Cependant on peut dire de manière schématique que la comparaison ne servait pas le même but pour chacune des disciplines. Les tenants de la psychologie comparative étaient plus à la recherche d’invariants dans le comportement lorsqu’ils avaient recours à des comparaisons entre espèces. Néanmoins, au fil du temps, le nombre d’espèces différentes étudiées en psychologie comparative déclina régulièrement (Beach 1950), au point que la discipline se retrouva progressivement mutée en une psychologie du rat de laboratoire contrastant avec la diversité des espèces considérées en éthologie (McGill 1965). Les comparaisons établies par les éthologistes contribuaient surtout à préciser les relations phylogénétiques entre espèces ou servaient à préciser la fonction adaptative d’un trait particulier. Cependant, dans les années 1970-1980, le développement de marqueurs moléculaires diminua sensiblement l’intérêt des études comparatives du comportement à visée taxinomique en éthologie. Restait l’usage de la démarche comparative dans le dessein de confirmer la valeur adaptative d’un trait comportemental : le caractère adaptatif d’un trait sera d’autant mieux établi qu’il est observé chez des espèces différentes faisant face à des contraintes écologiques similaires (phénomène de convergence évolutive). Cette démarche a été employée par les éthologistes classiques (Cullen 1957, Hinde et Tinbergen 1958), mais de manière non rigoureuse. Car la présence d’un même trait chez deux espèces distinctes peut aussi provenir d’un ancêtre commun chez qui le trait est initialement apparu. Il convient donc de séparer les deux phénomènes lorsque l’on procède à une comparaison entre espèces. Le développement des méthodes comparatives modernes (Brooks et McLennan 1991, Harvey et Page 1991, Martins 1996) permet précisément aujourd’hui de juger l’association entre un trait et une variable externe indépendamment de l’inertie phylogénétique (Cézilly et al. 2000 ; voir ci-dessous pour un exemple d’application à l’étude de la cognition). Au lieu de séparer l’approche fonctionnelle et l’approche phylogénétique, l’écologie comportementale les réunit.

L’étude de la cognition à l’intérieur de l’écologie comportementale

15À son émergence, l’écologie comportementale pouvait donner l’impression de s’être coupée de l’éthologie et de tourner le dos à l’étude des mécanismes cognitifs. De fait, les modèles économiques du comportement qui marquent les débuts de l’écologie comportementale se souciaient peu des mécanismes de traitement de l’information : ils tendaient à considérer les animaux comme omniscients (Stephens et Krebs 1989). Mais ce réductionnisme exagéré fut de courte durée. Rapidement, le problème du traitement de l’information s’est retrouvé au centre des préoccupations de l’écologie comportementale, qu’il s’agisse de l’étude des stratégies d’approvisionnement, du processus de sélection sexuelle, du comportement social ou de l’évolution de la communication (Real 1993, Giraldeau 1997, Dukas 1998, Shettleworth 1998, 2001).

Cognition et approvisionnement

16Pour survivre et se reproduire, les animaux doivent acquérir des ressources telles que de l’eau, de la nourriture, ou encore du matériel pour construire un nid. Par définition, les ressources sont en quantités limitées dans l’environnement. Leur disponibilité est susceptible de varier à la fois dans le temps et dans l’espace. Acquérir des ressources de manière efficace suppose d’être capable de discriminer entre différentes ressources plus ou moins profitables, d’estimer la richesse en ressources de différentes zones, d’acquérir et de mémoriser l’information sur le type et la densité des ressources présentes en un lieu et à un moment donné, etc. Une question centrale à l’intérieur de l’étude des stratégies d’approvisionnement (foraging strategies) est précisément de comprendre comment les organismes obtiennent et gèrent l’information pertinente (Marler et Gould 1987, Biebach et al. 1989, Giraldeau 1997, Giraldeau et Caraco 2000, van Alphen et al. 2003).

17Différents modes de traitement de l’information ont été considérés en écologie comportementale pour expliquer comment les organismes estiment la qualité de leur environnement (voir Giraldeau 1997 et van Alphen et al. 2003, pour un traitement plus complet de cette question). Par exemple, la capacité à mesurer et à mémoriser le temps a été notamment abordée en écologie comportementale à partir de la théorie de l’estimation scalaire (scalar expectancy theory, Gibbon 1977, Gibbon et Church 1990, Kacelnick et al. 1990). Très souvent, l’estimation de la qualité de l’environnement suppose de garder en mémoire des intervalles de temps courts séparant deux événements pertinents. Il peut s’agir du temps écoulé entre deux rencontres avec une proie potentielle (permettant d’estimer la densité en proies d’un site donné), ou entre deux apparitions d’un prédateur (permettant d’apprécier le risque de prédation en un lieu). D’une manière schématique, la théorie scalaire suppose que l’animal ne peut se souvenir qu’imparfaitement des intervalles de temps, et garde en fait en mémoire une distribution de valeurs en cloche et centrée autour de la valeur exacte de l’intervalle à mémoriser. Lorsque l’animal doit se souvenir de la valeur de l’intervalle, il tire au hasard une valeur dans cette distribution. La variance de la distribution spécifie l’erreur commise par l’animal. Une des prédictions explicites de la théorie scalaire est que la variance de la distribution augmente avec la valeur de l’intervalle à mémoriser, mais que le coefficient de variation de toutes les distributions enregistrées garde une valeur constante. Cette théorie a été utilisée avec succès pour analyser, par exemple, le comportement d’exploitation des sites d’alimentation (Kacelnick et Todd 1992) ou la sélection du régime alimentaire (Shettleworth et Plowright 1992).

18Un autre problème auquel doivent faire face les animaux pendant l’exploitation des ressources de l’environnement concerne le déclin de la pertinence de l’information acquise au cours du temps. L’environnement est par essence instable et se modifie souvent en conséquence directe de l’activité de l’individu. Considérons le cas d’un animal qui commence à exploiter une parcelle à la recherche de proies vivantes. Au fur et à mesure qu’il se nourrit, il peut estimer à travers son taux de rencontre avec les proies, la richesse de la parcelle. Cependant, au fil du temps, la richesse de la parcelle diminue régulièrement, soit en conséquence directe du prélèvement effectué, soit parce que les proies détectent la présence du prédateur et rejoignent un refuge. La diminution de la richesse de la parcelle peut être brutale dans le second cas. Si l’animal base son estimation de la richesse de la parcelle sur la fréquence des premières captures, il risque de rester trop longtemps dans la parcelle et donc de diminuer le rendement de sa chasse. À l’inverse, s’il accorde un poids trop important aux événements les plus récents, il risque de quitter la parcelle consécutivement à un épisode de déveine qui ne constitue en fait qu’une simple variation stochastique du taux de rencontre des proies. Les modèles faisant appel à un opérateur linéaire (Houston et Sumida 1987) ont été utilisés en écologie comportementale précisément pour étudier comment l’animal peut procéder en continu à une mise à jour de son estimation dans un environnement variable. L’opérateur linéaire fonctionne en pondérant les informations récentes et anciennes pour obtenir une information régulièrement mise à jour. Le comportement d’approvisionnement d’espèces aussi différentes que des étourneaux, Sturnus vulgaris (Cuthill et al. 1990,1994), ou des bourdons, Bombus bimaculatus (Dukas et Real 1993), est correctement prédit par des modèles faisant appel à un opérateur linéaire.

19Au sein des études sur l’approvisionnement, une mention particulière doit être faite des travaux consacrés aux parasitoïdes (Godfray 1994, van Alphen et al. 2003). Les parasitoïdes sont des insectes (pour l’essentiel des hyménoptères et des diptères) qui pondent leurs œufs à l’intérieur ou sur d’autres espèces d’insectes (qui constituent leurs hôtes). La larve qui émerge se nourrit directement des tissus de l’hôte. Le problème spécifique rencontré par les parasitoïdes femelles est d’arriver à estimer correctement la qualité d’une parcelle dans laquelle sont agrégés plusieurs hôtes potentiels. À l’inverse des prédateurs, les parasitoïdes ne retirent pas leurs proies de l’environnement. Un hôte potentiel rencontré peut donc avoir déjà été parasité par un autre parasitoïde. Or chez de nombreuses espèces de parasitoïdes, une seule larve pourra survivre si un même hôte est parasité plus d’une fois (phénomène de superparasitisme). Le problème se pose donc de savoir comment une femelle distribue son temps de prospection entre les différentes parcelles contenant des hôte, et, lors de l’exploitation de chaque parcelle, comment elle parvient à éviter des hôtes déjà parasités par un autre parasitoïde ou par elle-même. Différents travaux empiriques ont permis d’établir que les parasitoïdes sont en fait capables d’intégrer différentes informations pendant l’exploitation des parcelles, comme des indices olfactifs (phéromones, sécrétions ; Galis et van Alphen 1981) ou mécaniques (vibrations ; Djemai et al. 2001) produits par l’hôte. Deux règles de décision diamétralement opposées ont été observées chez les parasitoïdes. Chez certaines espèces, chaque ponte d’un oeuf dans un hôte non parasité augmente la probabilité de demeurer dans la même parcelle. On dit alors que l’animal utilise une règle incrémentielle. Il en résulte que l’animal passe plus de temps dans les parcelles qui contiennent un plus grand nombre d’hôtes. Chez d’autres espèces, en revanche, chaque ponte dans un hôte non parasité diminue la probabilité de continuer à exploiter la parcelle ; ces espèces utilisent une règle de décision décrémentielle. Les deux types de règles sont couramment observées dans la nature. Comment la sélection naturelle, qui exerce une forte pression sur l’exploitation des hôtes, peut-elle favoriser des mécanismes de décision opposés chez différentes espèces ? La solution optimale au problème dépend en fait de la capacité du parasitoïde à estimer de manière plus ou moins fiable la quantité d’hôtes dans la parcelle. Lorsque l’espèce hôte du parasitoïde est distribuée de manière régulière dans l’environnement ou que les indices olfactifs disponibles (par exemple la concentration en kairomones) traduisent très fidèlement la densité en hôtes, chaque nouvelle ponte dans un hôte implique une diminution de la disponibilité en hôtes non parasités au sein de la parcelle. Au fur et à mesure que la femelle pond ses œufs, l’exploitation de la parcelle devient de moins en moins rentable par rapport à ce qui peut être obtenu en exploitant une autre parcelle dans l’environnement. Il convient donc d’utiliser une règle décrémentielle. À l’inverse, lorsque la distribution des hôtes est très irrégulière (certaines parcelles sont très riches et d’autres très pauvres), et qu’il n’existe pas d’indices fiables pour estimer la densité en hôtes, chaque nouvelle rencontre avec un hôte révèle la qualité de la parcelle (du fait que les hôtes tendent à être agrégés) et une règle incrémentielle est favorisée. La pertinence de ce raisonnement issu d’un modèle théorique (Iwasa et al. 1981) a pu être vérifiée de façon empirique à de multiples reprises (van Alphen et al. 2003). Les travaux sur les parasitoïdes illustrent parfaitement comment la recherche de la performance optimale dans un contexte économique peut aider à identifier et comprendre les mécanismes cognitifs impliqués dans les tâches d’approvisionnement.

Cognition, régimes de reproduction et sélection sexuelle

20Le choix d’un partenaire reproducteur a des conséquences directes sur l’aptitude phénotypique des individus (Andersson 1994). On s’attend donc à ce que, le plus souvent, les individus ne s’apparient pas au hasard mais sélectionnent leurs partenaires sur la base de certains critères. Comparer les partenaires potentiels entre eux ou par rapport à un critère absolu nécessite un véritable traitement de l’information. Il est raisonnable de penser que, selon les contraintes liées à leur environnement et à leur régime de reproduction (mating system, cf. Davies 1991b), les organismes ont développé des règles de décision et des mécanismes cognitifs particuliers.

21Différents travaux théoriques conduits en écologie comportementale ont cherché à établir quelle règle serait la plus performante (en termes de maximisation de l’aptitude phénotypique) pour choisir un partenaire reproducteur. Janetos (1980) a proposé qu’une règle consistant à retenir le meilleur individu parmi n partenaires potentiels (best-of-n decision rule) était plus performante qu’une règle consistant à arrêter la prospection dès lors que l’on a rencontré un partenaire dont la qualité est supérieure à celle qui est attendue pour les mâles suivants. Parker (1983) a ensuite montré que cette valeur seuil dépend en fait largement des coûts associés à la prospection. En incorporant de tels coûts, Real (1990, voir aussi Reeve 1989) a conclu qu’une règle de décision séquentielle (consistant à arrêter la prospection lorsque la qualité d’un partenaire potentiel dépasse une valeur seuil donnée) était dans la majorité des cas plus efficace que la règle consistant à retenir le meilleur individu parmi n partenaires potentiels. Un modèle plus complet a enfin été proposé par Dombrovsky et Perrin (1994). Selon ce modèle, le choix du partenaire s’effectue selon un processus à deux étapes. Dans la première étape, les femelles estiment la qualité d’un certain nombre d’individus et gardent en mémoire la valeur correspondant au meilleur d’entre eux. Cet indice devient dans une deuxième étape la valeur seuil : les femelles s’accouplent alors avec le premier individu dont la qualité est égale ou supérieure à cette valeur. Le choix du partenaire suppose donc une phase d’échantillonnage au cours de laquelle la distribution de la qualité des mâles présents dans l’environnement est évaluée, suivie d’une phase de décision. Ce dernier modèle suppose que le niveau de choix des femelles peut être influencé par leur expérience récente.

22Différentes études empiriques menées chez les insectes (Wiegmann 1999), les poissons (Bakker et Milinski 1991, Milinski et Bakker 1992) ou les oiseaux (Trail et Adams 1989) ont confirmé que les femelles n’utilisent pas une valeur seuil absolue prédéterminée mais ont recours à des comparaisons séquentielles complexes pour choisir entre plusieurs mâles. D’autres études (Breden et al. 1995 ; Rosenquist et Houde 1997) ont par ailleurs confirmé que la distribution de qualité des mâles à laquelle les femelles étaient confrontées avait une influence directe sur leurs choix subséquents. Ces travaux posent d’intéressants problèmes en termes de mécanismes cognitifs. Notamment, la manière dont la qualité des mâles est appréhendée reste encore à élucider. Le caractère optimal des règles implique le plus souvent que les femelles ne gardent pas en mémoire une distribution continue de la qualité des mâles mais une distribution discrète, c’est-à-dire que les différents mâles rencontrés sont en fait rangés dans différentes catégories. Les limites mêmes de cette catégorisation, c’est-à-dire le nombre maximum de catégories qui peuvent être formées et gardées en mémoire, sont encore à préciser. L’influence de l’écologie des espèces et de la variabilité phénotypique et génotypique des mâles sur les capacités de catégorisation et de discrimination des femelles reste encore largement ignorée.

23Dans de nombreux cas, il est important d’un point de vue adaptatif de pouvoir discriminer entre des partenaires potentiels familiers (déjà rencontrés) et de nouveaux partenaires potentiels. Une étude récente sur une espèce de lézard nord-américaine, Anolis carolensis (Orrell et Jenssen 2002), a cherché à évaluer la capacité des mâles à distinguer entre femelles familières et femelles non familières. D’un point de vue adaptatif, les mâles capables d’identifier une femelle non familière et de la préférer à une femelle familière (avec laquelle ils se sont déjà reproduits) sont favorisés puisque, à terme, ils laisseront plus de descendants. De fait, chez de nombreuses espèces, on note une préférence des mâles pour les femelles non familières (« Effet Coolidge· », Dewsburry 1981). Orrell et Jenssen (2002) ont montré que, chez le lézard anolis, la préférence des mâles pour des femelles non familières n’était pas sous-tendue par un simple mécanisme de type stimulus-réponse basé sur des indices spécifiques en provenance des femelles, mais impliquait une reconnaissance individuelle. Selon ces auteurs, les lézards mâles sont capables de garder en mémoire les différentes femelles avec lesquelles ils sont familiarisés d’après des caractéristiques phénotypiques assez subtiles. Les mâles identifieraient une femelle comme « non familière » si, d’après ses caractéristiques, elle ne s’ajuste à aucune de celles conservées en mémoire. La discrimination des femelles non familières serait donc bien un processus cognitif. Ce travail offre de fructueuses perspectives. Il serait notamment intéressant de pouvoir comparer entre différentes espèces de lézards possédant des régimes de reproduction contrastés afin de vérifier si les capacités de discrimination des mâles reflètent directement l’avantage fonctionnel que confère la possibilité d’identifier des femelles non familières.

24Un point d’intérêt particulier dans l’étude de la cognition concerne l’existence de différences entre les capacités cognitives de chaque sexe et leur caractère adaptatif (Halpern 1992 ; Geary 1995). L’apport de l’écologie comportementale dans ce domaine sera illustré à partir de l’étude de la mémoire spatiale. Chez certaines espèces, les mâles et les femelles ne font pas face aux mêmes exigences en termes de mémoire spatiale. Considérons par exemple le cas des oiseaux parasites de ponte, qui incluent notamment les coucous. Ces espèces ne construisent pas de nid ; les femelles pondent leurs œufs dans le nid d’autres espèces dont elles parasitent la reproduction. Chez le vacher à tête brune, Molothrus ater, par exemple, la femelle au moment de la ponte dépose chaque jour un œuf unique dans le nid d’une espèce hôte, choisissant chaque jour un nid différent contenant déjà au moins un œuf. Avant de débuter sa ponte, la femelle vacher prospecte l’environnement à la recherche de nids appropriés vers lesquels elle retourne un ou deux jours plus tard pour pondre. Les mâles, eux, n’assistent pas leurs partenaires dans cette tâche et ne semblent donc pas devoir être pourvus d’une mémoire spatiale aussi performante que les femelles. Les études conduites chez les mammifères ont depuis longtemps localisé les bases neurales de la mémoire spatiale dans une structure particulière du système limbique appelée hippocampe• (O’Keefe et Nadel 1978, Sherry et Healy 1998). Une structure homologue de l’hippocampe des mammifères existe dans le cerveau de l’oiseau (Sherry et Healy 1998). Il s’agit du protencéphale dorsomedian•, ou hippocampe aviaire•. Chez le vacher à tête brune, la taille de l’hippocampe est plus grande chez les femelles que chez les mâles, alors qu’aucune différence entre sexes n’a été observée chez deux autres espèces proches qui ne sont pas des parasites de ponte (Sherry et al. 1993). Une étude plus complète (Reboreda et al. 1996) a consisté à comparer trois espèces de vachers, dont deux seulement pratiquent le parasitisme de ponte. Chez Molothrus bonariensis, seule la femelle prospecte pour trouver les nids, alors que chez M. rufoaxillaris, les deux sexes prospectent ensemble. La troisième espèce M. badius ne pratique pas le parasitisme de ponte, mais en est elle-même victime. Reboreda et al. (1996) ont observé que la taille relative de l’hippocampe est plus grande chez les espèces parasites que chez M. badius. Par ailleurs, une différence entre mâles et femelles dans la taille relative de l’hippocampe n’existait que chez M. bonariensis, ainsi qu’il était possible de le prédire d’après l’écologie de l’espèce. Même si de simples différences volumétriques ne représentent qu’une mesure approximative de la fonction neurale (Hampton et Shettleworth 1996), ces résultats suggèrent fortement que l’écologie des espèces a une influence directe sur l’anatomie du système nerveux et est donc susceptible d’induire des différences dans les performances cognitives de chaque sexe.

Cognition, mémoire spatiale et approche comparative

25Les comparaisons évoquées précédemment n’impliquent qu’un nombre limité d’espèces. Dans certains cas, il est néanmoins possible d’étendre les comparaisons à plusieurs dizaines d’espèces et d’avoir recours à un jugement statistique pour établir des comparaisons entre espèces (Harvey et Pagel 1991, Martins 1996). L’écologie comportementale a largement recours aux méthodes comparatives modernes pour étudier les fondements phylogénétiques du comportement (Harvey et Nee 1997). L’étude des capacités cognitives ne fait pas exception. L’exemple le plus concluant concerne les capacités mnésiques des oiseaux procédant au stockage de nourriture.

26Diverses espèces de mésanges, de corvidés ou de rapaces procèdent à un stockage de leurs aliments, ne les consommant que dans un délai variant entre quelques heures et plusieurs mois. Dans de nombreux cas, les aliments sont stockés individuellement, chaque graine étant cachée dans un emplacement différent, qu’il s’agisse d’une dépression du sol ou d’un trou dans un arbre. Alternativement, l’oiseau pourra utiliser des points de stockage déjà existants ou les créer lui-même. Bien que d’importantes variations existent entre espèces, les oiseaux stockeurs de graines peuvent cacher des milliers, voire des dizaines de milliers d’aliments dans autant de sites. Les travaux réalisés en écologie comportementale ont permis d’établir que le comportement de stockage de nourriture est avantageux sous certaines conditions : lorsque le coût métabolique associé au maintien de réserves énergétiques endogènes est élevé, lorsque la disponibilité en ressources alimentaires est variable, lorsque le taux d’ingestion est faible et lorsque la perte d’énergie pendant la nuit est forte. McNamara et al. (1990) ont considéré le stockage de nourriture comme un analogue du stockage de réserves sous forme de graisses. Leur modèle d’optimisation dynamique incorpore les contraintes énumérées précédemment et prédit que les oiseaux devraient, en conditions naturelles, stocker de la nourriture le matin et la récupérer en fin de journée, faisant ainsi l’économie du transport de réserves durant la journée. Le comportement des oiseaux en situation naturelle ou en volière est conforme à ces prédictions.

27Les premières études sur le stockage d’aliments chez les oiseaux se sont peu souciées des mécanismes impliqués. La plupart replaçaient le comportement dans un contexte écologique, insistant sur son intérêt lors des périodes d’abondance des ressources alimentaires, en prévision de temps moins favorables. En fait, aucun auteur n’était vraiment convaincu de l’implication de la mémoire. L’hypothèse acceptée était plutôt que chaque individu devait bénéficier de l’effort de stockage de ses congénères en retrouvant plus tard des graines stockées çà et là par divers individus. Cet argument faisant appel à la sélection de groupe fut dénoncé par Andersson et Krebs (1978). Dans une population où tous les individus stockent des aliments sans garder en mémoire l’emplacement des sites de stockage, chaque individu serait à même de retrouver certaines graines, stockées par lui-même ou par un de ses congénères, en prospectant au hasard tous les sites qui lui paraissent adéquats pour le stockage de nourriture. Supposons alors qu’apparaisse dans la population un mutant qui ne s’investisse pas dans le stockage d’aliments mais en revanche pille sans vergogne les réserves disséminées par les autres membres de la population. Une approche coûts-bénéfices, comme celle employée par Andersson et Krebs (1978), suffit à montrer qu’à la longue le type mutant prédominerait dans la population, entraînant la disparition du comportement de stockage. Dans le langage de l’écologie comportementale, le stockage d’aliments ne peut être une stratégie évolutivement stable que si les graines stockées par un individu donné ont plus de chances d’être récupérées par ce même individu plutôt que par n’importe quel autre individu de la population. Une expérience simple menée sur le terrain avec des graines marquées a permis d’établir que tel était bien le cas (Cowie et al. 1981). Par la suite, différents travaux expérimentaux ont étudié les performances cognitives des oiseaux stockeurs d’aliments et démontré l’implication de la mémoire spatiale dans la récupération des aliments stockés (Balda et Kamil 1989, Krebs 1990, Shettleworth 1990, Shettleworth et al. 1990, Kamil et al. 1994, Clayton et Dickinson 1999, Jones et al. 2002). Ils attestent que la quantité d’information conservée en mémoire par les oiseaux stockeurs d’aliments est tout à fait remarquable, particulièrement si l’on compare cette performance avec celles connues chez des animaux de laboratoire comme le pigeon ou le rat chez qui la plupart des travaux sur la mémoire spatiale avaient été précédemment conduits. Deux résultats particuliers ont émergé de travaux sur les oiseaux stockeurs d’aliments. Premièrement, la mémoire impliquée dans le stockage d’aliments n’est pas spécifique de cette tâche. La performance mnésique exceptionnelle des oiseaux stockeurs semble plutôt relever d’une amélioration de capacités cognitives générales ordinairement impliquées dans le traitement de l’information spatiale chez les espèces non stockeuses. Deuxièmement, la mémoire spatiale des oiseaux stockeurs est plus performante que celle des espèces proches non stockeuses lorsqu’elle est évaluée dans des contextes ne faisant pas appel au stockage de nourriture (tel que, par exemple, dans le cas de l’orientation dans un labyrinthe radial).

28La mise en évidence de l’implication d’une véritable mémoire spatiale dans la récupération de la nourriture stockée a conduit à établir un pont entre l’écologie comportementale et les neurosciences. L’approche comparative a été utilisée pour éprouver l’hypothèse selon laquelle l’augmentation des performances cognitives devrait se refléter dans les caractéristiques neuroanatomiques des espèces. Les premières comparaisons effectuées ont rapidement révélé des différences entre espèces stockeuses et espèces non stockeuses dans le volume relatif de l’hippocampe. La mésange nonette, qui ne pèse que 11 g a un volume hippocampique moyen d’environ 14 mm 3 alors que la mésange charbonnière, Parus major, qui elle pèse 20 g et ne stocke pas d’aliments, a un volume hippocampique d’environ seulement 11 mm3 Comme les différences de poids le suggèrent, le reste du télencéphale de la mésange nonette (257 mm3) est inférieur à celui de la mésange charbonnière (326 mm3) Il s’ensuit donc qu’en dépit du fait que le volume du télencéphale de la nonette soit de 21 % inférieur à celui du télencéphale de la charbonnière, son volume hippocampique est de 31 % supérieur (Krebs et al. 1989). Krebs et al. (1989) et Sherry et al. (1989) ont procédé à une généralisation de ce constat à une plus large gamme d’espèces. Leur approche comparative a confirmé l’existence d’un volume hippocampique (relatif à celui du cerveau) supérieur chez les espèces stockeuses, indépendamment des liens phylogénétiques existants entre espèces. Qui plus est, ces études ont vérifié que différentes variables écologiques telles que le régime alimentaire, le type d’habitat, le décours temporel de l’activité, le mode de développement ou le régime de reproduction n’avaient aucune influence sur le volume hippocampique. Une autre variable, le comportement migratoire, est potentiellement liée aux performances spatiales et est donc susceptible d’influencer le volume de l’hippocampe. Cependant, les études comparatives réalisées (Krebs et al. 1989, Sherry et al. 1989, Healy et al. 1991) ont conclu que ni le statut d’espèce migratrice, ni la distance parcourue au cours des migrations n’exercent d’effet direct sur le volume relatif de l’hippocampe. En revanche, les études comparatives conduites à l’intérieur des familles ont permis d’établir que le nombre d’éléments cachés et la durée qui sépare la récupération du stockage ont un effet positif sur le volume relatif de l’hippocampe (Healy et Krebs 1992, Hampton et al. 1995, Basil et al. 1996, Healy et Krebs 1996).

Conclusion : au-delà des vocables, pour une éthologie moderne

29Ce qui précède suffît à montrer toute la pertinence de l’approche adaptationniste pour l’étude des mécanismes cognitifs. Il serait donc vain, maladroit, voire malhonnête, de vouloir continuer d’opposer une éthologie cognitive à l’écologie comportementale, à moins que la nature même des résistances à l’écologie comportementale relève plus chez certains de l’idéologie que de la raison. Dans le même temps, le terme même d’éthologie cognitive est ambigu. Pour certains (Griffin 1978, Ristau 1991), il renvoie à l’étude des niveaux de conscience chez l’animal. Cependant cette position ne fait pas l’unanimité (Kamil 1998, Shettleworth 2001). D’autres (Real 1993, Dukas 1998, Chittka 1999, Healy et Brathwaite 2000) privilégient le terme d’écologie cognitive pour désigner l’étude de la cognition animale dans le contexte naturel des espèces. Il n’est cependant pas certain que la multiplication des étiquettes soit bénéfique au développement des études sur le comportement animal.

30Une des avancées majeures de l’éthologie classique a consisté à insister sur la nécessité de considérer l’animal dans son milieu naturel pour comprendre son comportement et ses capacités cognitives. Le lien entre éthologie, écologie et évolution est évident. L’interprétation du comportement de l’animal dans son milieu naturel s’inscrit forcément dans le cadre de l’histoire évolutive des espèces. Même si un adaptationnisme « forcené » n’est pas sans écueils (cf. Gould et Lewontin 1979, Bolhuis et Macphail 2001, 2002), il apparaît irrémédiablement stérile de vouloir étudier le comportement à l’abri de la lumière de l’évolution (Dobzhansky 1973, Maynard Smith 1978, Brown 1982, Queller 1995, Hampton et al. 2002). Un tel obscurantisme (sans mauvais jeu de mots) mérite d’être combattu. On doit lui opposer une éthologie moderne, rassembleuse et résolument inscrite dans le cadre néodarwinien, qu’elle s’intéresse aux structures sociales ou aux mécanismes de traitement de l’information. Sociobiologie, écologie comportementale et éthologie cognitive sont appelées à se fondre dans cette éthologie moderne en voie de constitution.

31Dans l’avenir, le rapprochement entre étude des mécanismes cognitifs et écologie comportementale est même susceptible de s’étendre aux neurosciences. Un des formidables paris pour l’avenir est de comprendre l’évolution des capacités cognitives chez les différentes espèces. Notamment, il est important de savoir si certaines conditions écologiques favorisent l’évolution de structures nerveuses spécifiques à la fois au niveau des systèmes de perception et au niveau des systèmes de traitement de l’information (Hampton et al. 2002). Répondre à cette question exige de disposer de données sur une large gamme d’espèces afin de pouvoir établir de solides comparai sons. Les éthologistes classiques avaient montré la voie en s’intéressant à différents niveaux taxinomiques. Cette diversité des modèles d’étude a même été amplifiée au sein de l’écologie comportementale. Malheureusement, le développement des neurosciences cognitives ne s’accompagne pas pour l’heure du même éclectisme. On peut même craindre que l’enthousiasme pour les approches basées sur la génomique ne réduise encore un peu plus le nombre d’espèces étudiées. Dans ce contexte, c’est le rôle et la responsabilité de cette éthologie moderne de fournir, à l’instar des oiseaux stockeurs de nourriture, de nouveaux modèles pertinents. C’est en s’affirmant naturalistes et évolutionnistes et en s’affranchissant des clivages stériles que les éthologistes sauront contribuer efficacement aux progrès de l’étude des mécanismes cognitifs chez l’animal.

Notes

1 On retrouve là ce qui pourrait constituer les grands chapitres d’un ouvrage contemporain d’écologie comportementale. Buffon préfigure cette discipline en liant au comportement ce que l’on appelle aujourd’hui es « stratégies biodémographiques » (encore appelées « traits d’histoire de vie »).

2 Là où Buffon se distingue des autres naturalistes, c’est qu’il vise à construire une histoire naturelle à la fois générale et particulière qui ne souffrirait ni de l’arbitraire des classifications ni d’une inutile profusion de détails. Ce que veut découvrir le grand naturaliste bourguignon, c’est en fait l’ordre des lois de la nature. Mais ce grand principe qui donne un sens à la diversité du vivant ne commencera à être perçu que plus de soixante-dix ans après la mort de Buffon, lorsque Darwin (1859) révélera sa théorie d’évolution par sélection naturelle.

© Éditions de la Maison des sciences de l’homme, 2004

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